US- UNIVERSIDAD FACULTAD DEDE «iBARCELONA FARMACIA TESINA SOBRE LAS HELMINTOFAUNAS DE M/CROTUS (MICROTUS) AGREST/S (LINNAEUS, 1761) YM/CROTUS (MICROTUS) C4fl/?£/M£(THOMAS, 1901) (RODENTIA: ARVICOLIDAE) EN IBERIA por JORDI MIQUEL COLOMÉ Directores: CARLOS FELIU JOSE Profesor Titular de la Facultad de Farmacia de Barcelona y JORGE TORRES MARTINEZ Profesor Asociado de la Facultad de Farmacia de Barcelona Barcelona, Febrero de 1989 -1- INDICE MATERIAS Pag. PREFACIO 7 INTRODUCCION 9 CAPITULO PRIMERO: MATERIAL Y METODOS 1.1.- MATERIAL 14 1.1.1.- ESPECIES HOSPEDADORAS ESTUDIADAS 14 1.1.1.1.- MICROTUS (MICROTUS) AGRESTIS (LINNAEUS, 1761) 15 1.1.1.2.- MICROTUS (MICROTUS) CABRERAE (THOMAS, 1901) 18 1.1.2.- FISIOGRAFIA DE LAS REGIONES PENINSULARES PROSPEC- 22TADAS 1.1.3.- LOCALIDADES PENINSULARES QUE HAN PROPORCIONADO EL MATERIAL ESTUDIADO 22 1.2.- METODOS 32 1.2.1.- CAPTURA DE LOS HOSPEDADORES ANALIZADOS 32 1.2.1.1.- EN EL CASO DE MICROTUS (MICROTUS) AGRESTIS 33 1.2.1.2.- EN EL CASO DE MICROTUS (MICROTUS) CABRERAE 341.2.2.- ETIQUETADO Y FICHADO DEL HOSPEDADOR1.2.3.- ESTUDIO MORFOMETRICO DEL HOSPEDADOR 3435 361.2.4.- DISECCION DEL HOSPEDADOR 1.2.5.- EXAMEN PARASITOLOGICO DE LOS ORGANOS DEL HOSPEDA- 36DOR 1.2.6.- FIJACION DE LOS HELMINTOS HALLADOS 39 1.2.7.- CONSERVACION DE LOS HELMINTOS HALLADOS 41 1.2.8.- TINCION Y MONTAJE DE PLATELMINTOS 41 1.2.9.- MONTAJE EXTEMPORANEO DE NEMATODOS 43 1.2.10.- ESTUDIO Y DETERMINACION DEFINITIVA AL MICROSCO- 43PIO -2- CAPITULO SEGUNDO: FAUNISTICA-SISTEMATICA 2.1.- MORFOLOGIA Y SISTEMATICA DE LOS HELMINTOS HALLADOS 46 2.1.1.- CLASIFICACION SISTEMATICA 46 2.1.2.- ESTUDIO DE LAS ESPECIES PARASITAS 49 TREMATODA NOTOCOTYLUS NEYRAI GONZALEZ CASTRO3 1945 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO 51 51 51 52 PLAGIORCHIS SP, 57 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA. CICLO EVOLUTIVO MEDIOGONIMUS JOURDANEI MAS-COMA ET ROCAMORA, 57 57 58 1978 60 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA 60 62 CICLO EVOLUTIVO 63 CESTODA HYDATIGERA TAENIAEFORMIS (BATSCH3 1786) LARVAE, MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO TAENIA TAENUICOLLIS (RUDOLPHI, 1819). LARVAE MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO TAENIA MARIIS (ZEDER3 1803) LARVAE MORFOLOGIA Y SISTEMATICA 67 67 67 68 70 70 70 71 74 74 BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO ANOPLOCEPHALOIDES DENTATA (GALLI-VALERIO, 1905) MORFOLOGIA Y SISTEMATICA 74 75 76 76 BIOGEOGRAFIA 76 -3- CICLO EVOLUTIVO PARANOPLOCEPHALA OMPHALODES (HERMANN, 1783) MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO PARANOPLOCEPHALA GRACILIS TENORA ET MURAI, 1980. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO PARANOPLOCEPHALA MASCOMAI MURAI, TENORA ET ROCA- MORA, 1980 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA ' CICLO EVOLUTIVO CATENOTAENIA SP. AFF. ASIATICA TENORA ET MURAI, 77 81 81 82 82 85 85 86 86 89 89 89 90 1975 93 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA 93 BIOGEOGRAFIA 93 CICLO EVOLUTIVO HYMENOLEPIS ASYMMETRICA JANICKI, 1904 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA 94 95 95 BIOGEOGRAFIA 95 CICLO EVOLUTIVO 96 NEMATODA TRICHURIS SP 98 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO HELIGMOSOMOIDES LAEVIS (DUJARDIN, 1845).. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTIVO HELIGMOSOMUM COSTELLATUM (DUJARDIN, 1845) 98 99 99 101 101 101 102 105 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA 105 BIOGEOGRAFIA 105 CICLO EVOLUTIVO 106 -4- CAROLINENSIS MINUTUS (DUJARDIN, 1845) MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA CICLO EVOLUTr/O 108 108 108 109 SYPHACIA NIGERIANA MILIS, 1928 MORFOLOGIA Y SISTEMATICA BIOGEOGRAFIA 110 110 110 CICLO EVOLUTIVO.. MASTOPHORUS MURIS (GMELIN, 1790) MORFOLOGIA Y SISTEMATICA 111 112 112 BIOGEOGRAFIA 112 CICLO EVOLUTIVO 113 CAPITULO TERCERO: COMPOSICION CUALITATIVA Y CUANTITATIVA DE LAS HELMINTOFAUNAS DE LAS ESPECIES HOSPEDADORAS 3.1.- COMPOSICION CUALITATIVA 1153.1.1.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) AGRESTIS3.1.2.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) CABRERAE 115117 3.2.- COMPOSICION CUANTITATIVA 119 3.2.1.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) AGRESTIS 119 3.2.2.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) CABRERAE 123 CAPITULO CUARTO: ANALISIS ECOLOGICO DE LOS ESPECTROS VERMIDIA- NOS DE LAS ESPECIES HOSPEDADORAS 4.1.- ANALISIS BIOECOLOGICO 127 4.1.1.- ESTUDIO DE LOS HELMINTOS HALLADOS SEGUN LA NATU- 128RALEZA DE SUS CICLOS DE VIDA 1284.1.1.1 .- PARASITOS POLIHETEROXENOS 1304.1.1.2.- PARASITOS DIHETEROXENOS 1314.1.1.3 . - PARASITOS MONOXENOS 4.1.2.- ESTUDIO DE LOS PRINCIPALES FACTORES ECOLOGICOS QUE INCIDEN SOBRE LOS ESPECTROS VERMIDIANOS HA- 133LLADOS -5- 4.2.- ANALISIS ZOOGEOGRAFICO 136 4.2.1.- LOS HELMINTOS DE LAS ESPECIES HOSPEDADORAS EN EL MARCO DE LA PENINSULA IBERICA 137 4.2.2.- LOS HELMINTOS DE LAS ESPECIES HOSPEDADORAS EN EL MARCO DE LA REGION PALEARTICA 140 CAPITULO QUINTO: CONCLUSIONES 5.1.- CONCLUSIONES 143 BIBLIOGRAFIA 146 PREFACIO E INTRODUCCION -7- PREFACIO Esta Memoria no hubiese podido llevarse a oabo sin la ayuda de dife_ rentes personas, auya intervención durante diferentes fases del trabajo ha resultado decisiva. En primer lugar cabe mencionar a los directores de la Memoria, los doctores D. Carlos Feliu José y D. Jorge Torres Martínez. El Dr. Feliu, Profesor Titular de Parasitología de la Facultad de Farmacia de la Uni- tersidad de Barcelona, estructuró cada una de las partes del trabajo, ba sándose en su experiencia de otros estudios similares llevados a cabo con Roedores ibéricos. Sus conocimientos sobre estos hospedadores, acumu lados a lo largo de trece años de investigaciones, han permitido exponer de una manera muy práctica todos aquellos datos que el estudio ha proper donado. Es por ello que debemos agradecerle desde aquí su dedicación a -8- la Memoria. Lo mismo debemos hacer con el Dr. Torres, Profesor Asociado de la Unidad de Parasitología del Departamento de Microbiología y Parasi- tología Sanitarias de la Universidad de Barcelona, puesto que en todo mo- mentó ha seguido nuestras investigaciones, aconsejándonos en aquellos mo- mentos en los que el trabajo se hacía difícil para nosotros. El entusias- aue el Dr. Torres ha dirigido esta Memoria siempre será recorda do como un hecho muy positivo. Nuestro reconocimiento debe ir también dirigido hacia el Dr. Fernán- do Palacios y D. Julio Gisbert, de la Unidad de Zoología Aplicada con se- de en El Encin (Alcalá de Henares), ya que buena parte de los hospedado- res autopsiados en la Memoria nos fueron cedidos de sus colecciones. La colaboración que desde hace años dichos mastozoólogos vienen llevando a cabo con miembros de la Unidad de Parasitología de la Facultad de Farma- da ¡u O cr Ju <0 Oo _J co 5 c. en en (0 D i-* 4J X 0 o 03 U TI O 0 ia s< üa. u-í en HO 3 ^ 4J cr o O tu 03 O o s C md ai •H T3 U D & en 0) 3 D1 en 03 c 0) 0) en 03 10 Ci 4 C U 3 O > SE O >4 04 (0 3 en 4J (0 o »—1 Hs o 0) *H TJ 2 10 (U O 1Q m en '03 a) H H tT> (0 0 r_* üi g cu0) 0)o c •no «O 0) ) o o 10 'O •H N 03 S4•H 3 10 4-1 o cu O 10 ►J u I CN en •H ti -32- 1.2.- METODOS La metodología usada en nuestro trabajo es la habitualmente empleada en Helmintología general. Precisa básicamente paciencia y laboriosidad, y es la práctica diaria la que proporciona la soltura adecuada en las dis- tintas técnicas empleadas. Hay que tener en cuenta que, por la propia naturaleza de nuestro es- tudio, hemos trabajado con los Micromamíferos hospedadores y con los hel- mintos parásitos de los mismos, utilizando técnicas mastozoológicas en la captura de los primeros y técnicas habituales en Helmintología general pa ra el estudio de los segundos- Se pueden citar como obras de tecnología especializada las de LANGE- RON (1949), NESEMERI & HOLLO (1961), MELVIN & BROOKE (1971), y especial- mente las Tesis doctorales de MAS-COMA (1976) y de FELIU (1980). En los apartados siguientes resumiremos todas estas etapas, desde la captura de los Arvicólidos, hasta la identificación definitiva al micros- copio de los helmintos hallados en ellos. 1.2.1.- CAPTURA DE LOS HOSPEDADORES ANALIZADOS En este apartado vamos a tratar de explicar los aspectos principales a tener en cuenta para la captura de nuestro material. La captura de Micromamíferos, precisa, a parte de algo de suerte, unos buenos conocimientos bionómicos de las distintas especies a captu¬ rar. Uno de los principales problemas que a menudo conlleva la captura de estos animales es el hallazgo de los biotopos ideales, en las áreas de prospección. Para este aspecto, es de vital interés poseer los más amplios conocimientos sobre la etología de los hospedadores y justo agradecer a diversos zoólogos, especialistas en la materia, los nume- rosos consejos que nos han proporcionado. en este sentido es Dado que la obtención del material mastozoológico del presente traba, jo ha procedido de dos fuentes distintas: a) la propia captura del hospe- dador y b) la cesión del material en cuestión por parte de biólogos espe- cialistas, este apartado cabe subdividirlo en dos subapartados, referen- tes, respectivamente, a los citados puntos a) y b). -33- 1.2.1. 1.- EN EL CASO DE MICROTUS (MICROTUS) AGRESTIS Para la captura de M. (M.) agrestis hemos utilizado la técnica del trampeo, siendo las trampas empleadas de dos tipos: - trampas que permiten la captura del animal vivo; - trampas que capturan al animal muerto (=cepos). Estos dos tipos de trampas difieren en su estructura, tamaño y forma de disparo, y por otra parte tienen ambas unas ventajas y unos inconve- nientes. Las trampas de vivo son una caja de metal alargada con una puerta en una de sus bases menores. En su interior se coloca el cebo que para t4. (M.) agrestis ha sido pan embebido en aceite. Asimismo hay una palanca que dispara el mecanismo de cierre de la puerta cuando es pisada por el animal atraído por el olor del cebo. De este modo es capturado el animal vivo. Las trampas de muerto son simplemente cepos de articulación simple, con la base de madera y de distintos tamaños. En nuestro caso son de pe- queño tamaño debido a las reducidas dimensiones del Arvicólido. En estos cepos, el animal, al intentar comer el cebo, provoca el disparo de la trampa y muere al ser apresado por el tórax. Tiene gran importancia la correcta colocación de la trampa pues a veces el animal es apresado por la cola o por una pata, con lo que puede arrastrar el cepo lejos del lu- gar originario, e incluso perderse la trampa y la presa. En este sentido, es muy útil hacer un pequeño hoyo en el terreno y apretar la base del ce^ po a fin de que quede correctamente colocado. Estas trampas de muerto tienen como principal inconveniente el he- cho de que se disparan fácilmente por los agentes atmosféricos, como el viento y la lluvia, o por otros animales; por el contrario su ventaja primordial es su fácil manejo y pequeño tamaño. Los Arvicólidos, en general, son más activos de día que de noche, pero es preferible colocar las trampas al atardecer para evitar que otros animales, especialmente Aves y Reptiles, las inactiven disparándolas. Antes de colocar las trampas es preciso inspeccionar el terreno en busca del hábitat del Roedor, observar si hay madrigueras, excrementos y otros indicios que nos indiquen la posible presencia del hospedador, etc. -34- Las trampas se colocan de forma que se facilite la recogida al día siguiente y asi evitar la pérdida de material. Por este motivo se sigue un protocolo en el que se indica el biotopo donde se colocan las trampas, el número de cada trampa, el número total de trampas, la fecha y el lugar de trampeo. Al día siguiente de su colocación se recogen las trampas según el protocolo. Se hace lo más temprano posible para evitar la caída del pelo y la posterior descomposición del animal en el caso que se hayan coloca- do cepos. Los animales capturados por trampas de vivo se sacrifican con éter en el laboratorio o sobre el terreno. Una vez recogidos los animales de las trampas se guardan en bolsas de plástico. En dichas bolsas se pone una referencia que luego nos permi_ ta recordar su procedencia, biotopo, etc. Parte del material de M. (M.) agrestis, asi como todos los M_. (M_.) cabrerae como se verá posteriormente, proceden de colecciones particula- res de mastozoólogos. Este material, consistente en visceras del Roedor O conservadas en alcohol de 70 o en formol al 4%, nos ha proporcionado da^ tos helmintofaunísticos de igual valor que los obtenidos de los especíme^ nes capturados personalmente. Cabe apuntar, no obstante, ciertos inconve_ nientes de este método. El principal se basa en el hecho de que este ma- terial no ha sido capturado con fines parasitológicos,con lo que las vís_ ceras no llegan fijadas convenientemente y por ello los helmintos se ex- traen muchas veces en mal estado, lo que supone una dificultad, especial_ mente después, en la determinación de los Platelmintos. 1.2.1.2.- EN EL CASO DE MICROTUS (MICROTUS) CABRERAE Como se ha dicho en el punto anterior todos los especímenes de este Arvicólido nos han sido cedidos por mastozoólogos. Debido a este motivo, y también al distinto modo de vida y costumbres del M. (Í4.) cabrerae,no creemos oportuno entrar en la descripción de unas técnicas de trampeo que no hemos realizado. 1.2.2.- ETIQUETADO Y FICHADO DEL HOSPEDADOR Cada animal capturado debe ser etiquetado para evitar posibles con- fusiones. Normalmente la etiqueta es de papel vegetal y posee un hilo con el que se ata a la pata del ejemplar. En esta etiqueta cabe especifi_ -35- car el número de referencia del Roedor, la especie de que se trata y la localidad y biotopo donde se ha capturado. El número de referencia consta de 4 pares de cifras que nos indi- can: - el primer par de cifras indica el año de la captura; - el segundo par de cifras indica el mes de la captura; - el tercer par de cifras indica el día de la captura; - y el cuarto par de cifras indica el número de la captura. Asi el hipotético número de referencia 78.08.29.21 nos indica que el ejemplar es la captura número 21 del día 29 de agosto de 1978. Posteriormente al etiquetado hay que realizar el fichado del ejem- piar, que consiste en especificar los datos anteriores en una ficha. A partir de este momento, en esta ficha se anotarán todos los datos pro- porcionados por los mastozoólogos, asi como los parasitológicos que ha- liemos al diseccionar el hospedador. 1.2.3.- ESTUDIO MORFOMETRICO DEL HOSPEDADOR El estudio morfométrico del hospedador nos proporciona una serie de datos que junto con los datos zoológicos se anotan en la ficha y que posibilitan posteriores consideraciones helminto-ecológicas, además de ayudar a la determinación específica del propio Roedor. Entre los datos morfométricos de más interés para los estudios pa- rasitológicos tenemos los siguientes: - sexo; - longitud cabeza-cuerpo (CC); - longitud de la cola (C); - longitud de la oreja (O); - longitud del pie (P) ; - peso; - y actividad sexual (hembra con vulva abierta o cerrada, presencia o ausencia de fetos y machos con o sin descenso de los testículos). Estos parámetros se toman, o bien inmediatamente después de la cap- tura, o bien después de haber analizado helmintológicamente los hospeda_ dores, por lo que en ocasiones nos son dados por zoólogos que nos han surtido el material. -36- 1.2.4.- DISECCION DEL HOSPEDADOR La disección del hospedador se puede realizar fundamentalmente de dos modos distintos: a) por disección en el lugar de la captura o b) por disección parcial en el lugar de la captura extrayendo las visceras y aplicando a estas un método de conservación, que veremos más adelante, a fin de proceder a su estudio en el laboratorio. Justamente de esta últi- ma forma es como nos han llegado las visceras cedidas por los mastozoólo gos. Otra posible forma, menos utilizada, de conservar al animal muerto es por congelación. Se congela al animal entero y una vez en el labora- torio se procede a su desvisceración del mismo modo que para los otros dos casos, tal y como veremos a continuación. En el caso de realizar la disección en el lugar de la captura, se practica una incisión desde el cuello hasta la zona inferior del abdomen y se extraen las visceras que se colocan en una placa de Petri. Es preci_ so mantener a todos los órganos en buen estado de hidratación por lo que siempre deben estar húmedos con suero fisiológico. A continuación se van diseccionando los distintos órganos bajo la lupa binocular para observar los posibles vermes. En el segundo caso citado (b) se mantiene al animal en buenas cond_i ciones mediante el empleo de un líquido conservador, después de realizar una incisión ventral como en el caso anterior. El animal con sus visee- ras se coloca en un recipiente hermético con el líquido conservador (ha- g bitualmente alcohol de 70 ) hasta el momento de su disección en el labo- ratorio. 1.2.5.- EXAMEN PARASITOLOGICO DE LOS ORGANOS DEL HOSPEDADOR Tal y como se ha citado en el punto anterior este examen es posible realizarlo sobre órganos frescos o sobre órganos ya conservados. Ambos métodos los vamos a exponer a continuación considerando sus ventajas e inconvenientes. El examen parasitológico de órganos frescos es el método de elec- ción, siempre que sea posible. Esta técnica posee el inconveniente de te. ner que contar con todo el material preciso en el lugar de captura del hospedador. Debido a esta dificultad muchas veces nos vemos obligados a -37- trabajar sobre órganos ya conservados, con todas las desventajas que pos teriormente expondremos. A pesar de este gran inconveniente, las ventajas del examen en fres co son notables. En primer lugar los parásitos permanecen vivos, con lo que se detectan más fácilmente por su movimiento. Además, al estar vivos, los helmintos son mucho menos frágiles que muertos. Otro inconveniente que se evita con esta técnica son las migraciones post-mortem, o sea, los hallazgos de parásitos en microhábitats no habituales dentro del hos pedador. Pero, sin duda alguna, la principal ventaja la constituye el he- cho de obtener las mejores preparaciones al poder aplicar a cada verme la técnica de fijación más adecuada. Por este motivo la determinación al microscopio es más fácil a causa de la buena fijación y extensión del helminto. Inicialmente las visceras se separan en distintas placas de Petri, a ser posible de fondo cuadriculado, para una observación más fácil de todo su contenido a medida que se las va diseccionando. Las placas de Petri deben contener suero fisiológico para una mejor conservación del órgano durante su estudio. Los órganos deben separarse individualmente y del mismo modo que se indica en la parte posterior de las fichas ci- tadas en el apartado 1.2.2. Los órganos que deben ser analizados por se parado son: - esófago; - estómago; - intestino delgado; - intestino grueso; - intestino ciego; - bazo; - hígado; - páncreas; - riñones; - vejiga urinaria; - y pulmones y corazón. Hay que tener en cuenta que los Arvicólidos poseen un especial de- sarrollo de órganos como el intestino ciego, el intestino delgado y el intestino grueso, y por este motivo se aconseja su distribución en más de una placa de Petri, a fin de facilitar su estudio. -38- Una vez realizada la separación se procede al examen bajo la lupa binocular usando bisturí, agujas enmangadas y pinzas para ir diseccionan do cada órgano. Cuando se detectan los helmintos se recogen, con ayuda de una pipe- ta Pasteur o un pincel, y se colocan en una placa de Petri con suero fi- siológico, donde permanecerán hasta su fijación. Hay que tener en cuenta que, en este caso, las placas de Petri deben ser pequeñas para facilitar la búsqueda posterior en el momento de fijar los vermes. Si no es posible el examen en fresco se fijan los órganos con aleo- o hol de 70 o formol al 4%. Para ello se practica una incisión longitudi- nal en el tórax y abdomen del animal y se conservan con uno de los líqui_ dos ya citados en un recipiente hermético o vial. Con estos órganos, cuando se desee realizar el examen helmintológico en el laboratorio, se procederá del mismo modo que el aludido para los órganos frescos. Sin embargo, aunque existe la gran ventaja de poder trabajar con calma y en general con las mejores condiciones en el laboratorio, los iri convenientes de este estudio del hospedador con órganos ya fijados son numerosos. En principio hay que considerar que al fijar las visceras del hos- pedador se fijan también los helmintos presentes, y esta fijación no es, ni mucho menos, tan correcta como el método específico de fijar Tremato_ dos, Cestodos y Nematodos -que se verá en el punto 1.2.6.-. Siguiendo este proceso, el líquido fijador penetra lentamente en los órganos y no causa la muerte instantánea de los parásitos, por lo que éstos adoptan posturas que, posteriormente, dificultan en gran mane ra la correcta extensión sobre el portaobjetos, especialmente en el ca- so de los Platelmintos. Además, los helmintos se presentan inmóviles, junto con un estado rígido y frágil,* estos aspectos dificultan su detec_ ción y recogida. Aparte de estos inconvenientes, el examen parasitológico se practi_ ca de forma idéntica que en un estudio sobre órganos frescos, si bien no es preciso colocar los helmintos en plaquitas de Petri con suero fi- siológico debido a su estado muerto, sino que se guardan directamente o en viales con alcohol de 70 y su correspondiente etiqueta a la espera de su refijación posterior. En dichas etiquetas debe constar el número -39- de referencia, la especie hospedadora, la localidad de captura y el órga no donde se ha hallado el verme. Además, para facilitar el trabajo poste rior de refijación y tinción, es conveniente separar en distintos fras- quitos los Tremátodos, Cestodos y Nematodos en el caso de hallar helmin- tos de diferentes Clases en un mismo órgano. Además de estos dos casos habíamos citado la conservación y fija- ción físicas por congelación. Esta técnica no ha sido utilizada en nuestro trabajo pero creemos conveniente citar sus ventajas e inconvenientes. Es preciso usar unas neveras portátiles de corcho rellenas con hie- lo seco y cerradas herméticamente con cinta aislante. Los animales captxi rados, etiquetados como en los-casos anteriores, se introducen en el in- terior de la nevera donde pueden permanecer unos tres días en buen esta- do de congelación. Una vez en el laboratorio se conservan los ejemplares capturados en refrigeradores o en cámaras de baja temperatura esperando el momento de su estudio. Cuando se quiera iniciar el examen parasitológico del hospedador no hay más que descongelar el animal y operar tal y como se ha citado en las técnicas anteriores- Este método es más cómodo que el transporte de todo -el material pre^ ciso para un examen en fresco, pero el número de individuos que caben en una nevera es bajo, por lo que en capturas numerosas se deben utilizar varias neveras, comportando un aumento en el gasto económico. En cuanto a los helmintos, éstos se presentan muertos, pero no exce- sivamente frágiles ni tampoco en las formas extrañas como era habitual g en el caso de una fijación con etanol de 70 o formol al 4%. Por todos estos motivos expuestos podemos considerar la fijación por congelación como una técnica intermedia entre el estudio en fresco y el estudio de órganos fijados químicamente. 1.2.6.- FIJACION DE LOS HELMINTOS HALLADOS Los helmintos hallados, aún vivos, deben ser fijados con técnicas específicas para cada Clase, según sean Tremátodos, Cestodos o Nemato- -40- dos- Hay que hacer constar en este momento que los parásitos muertos pro cedentes de la fijación en el campo, fijados y guardados en viales con O alcohol de 70 , son sometidos al mismo proceso que los vermes vivos, pro_ ceso que en este caso se denomina refijación. Esta operación de la refijación es básica ya que con ella obtenemos tanto una buena fijación de las estructuras del helminto como una corre£ ta extensión, siendo ambas imprescindibles para una identificación mi- croscópica adecuada. A continuación exponemos las técnicas de fijación para cada Clase de helmintos. En el caso de los Tremátodos Digénidos el mejor método es la utili- zación del líquido de Bouin. Para ello se coloca una gota de agua desti- lada sobre un portaobjetos y a continuación con ayuda de un pincel o una pipeta Pasteur se deposita el Trematodo a fijar. Posteriormente con otra pipeta exclusivamente destinada a usar para el Bouin, se moja con una go_ ta de dicho líquido fijador la cara inferior de un cubreobjetos. Obser- vando a la lupa binocular, en el momento en que el verme esté en su for- ma más extendida se deja caer el cubreobjetos y se presiona ligeramente con dos agujas enmangadas. Es posible que el verme no quede en la postu- ra más indicada y en este caso con cuidado se intenta colocarlo correcta_ mente mediante unos golpecitos con las agujas enmangadas. El Trematodo permanece entre portaobjetos y cubreobjetos un mínimo de 10 minutos. Transcurrido este periodo, con ayuda de las agujas enmanga_ das, se decanta el cubre y una vez separado del porta con un pincel se pa^ sa el helminto a una capsulita de Petri donde permanecerá unos 30 minu- tos en contacto con líquido de Bouin. Finalmente el Trematodo es someti- o do a diversos lavados con alcohol de 70 en otra capsulita. Aproximada- mente cada 24 horas se cambia el alcohol hasta la pérdida total del ama- rillo propio del Bouin. Las técnicas de fijación de Cestodos varían según es su tamaño. Asi, si los Cestodos son de reducidas dimensiones la técnica es idéntica a la usada para los Tremátodos, mientras que si su tamaño es mayor se usa la o fijación entre dos portaobjetos con etanol de 70" o formol al 4%. En ocasiones los resultados no son correctos por las dimensiones -41- del Cestodo, la distinta anchura de sus proglotis y los movimientos inde pendientes que cada proglotis realiza. Se recurre, entonces, al método O de Loos que consiste en una fijación directa con etanol de 70 en calieri te. Se procede del modo siguiente: se calienta el alcohol etílico hasta la formación de burbujas en el fondo del recipiente, se llena en este mo mentó un vial con el alcohol y se cierra herméticamente con el Cestodo en su interior agitando enérgicamente. De este modo se produce una co- rrecta extensión del verme. Hay que recordar que para facilitar la extensión en el proceso de refijación con el Bouin, tanto los Tremátodos como los Cestodos muertos deben ser hidratados en capsulitas de Petri conteniendo agua destilada. La fijación de Nematodos se realiza mediante el método de Loos, des- crito para los Cestodos de tamaño grande. La técnica usada es similar pero previamente se aconseja realizar un lavado de los helmintos con suero fisiológico durante 15 minutos. Es- te lavado no debe efectuarse con agua destilada pues el Nematodo podría expulsar su tubo digestivo al exterior por efecto de la diferencia osmó- tica. 1-2.7.- CONSERVACION DE LOS HELMINTOS HALLADOS Los helmintos fijados con las distintas técnicas ya citadas se de- O ben conservar en viales con alcohol de 70" hasta el momento de la tin- ción y montaje. Cada frasco debe contener la etiqueta de papel vegetal especificando ésta el número de referencia, la especie hospedadora, la localidad de captura y el órgano del que procede el helminto. 1.2.8.- TINCION Y MONTAJE DE PLATELMINTOS La técnica usada para la tinción de Platelmintos es la misma tanto en Tremátodos como en Cestodos, diferenciándose únicamente en el colo- rante empleado. Los Tremátodos se tiñen con Carmín borácico de Grenacher. Este reac tivo se prepara mezclando 100 mi de solución acuosa de Bórax al 4% con 2 ó 3 g de Carmín número 40- Se hierve suavemente durante 30 minutos y O se añade igual volumen de alcohol etílico de 70 . La solución se deja re posar 24 horas- A continuación se filtra y ya se puede usar la solución -42- colorante. Los Cestodos se tiñen con Carmín clorhídrico alcohólico que se pre- para mezclando 5 g de Carmín con 5 mi de agua destilada. Se deja reposar la mezcla durante 1 hora y a continuación se añaden 200 mi de alcohol etílico de 902. lución. Se deja enfriar y ya tenemos el colorante preparado. Se calienta la mezcla al baño María hasta la total diso- Una vez tenemos los colorantes preparados ya se puede iniciar el proceso que es idéntico para Tremátodos y Cestodos. Los helmintos conser Q vados en alcohol de 70 se pasan a una cápsula con el colorante adecúa- do, donde deben permanecer un mínimo de 24 horas . Si el parásito ha sido conservado en formol al 4% es preciso efectuar un lavado de 15 minutos con agua destilada previamente a la tinción. Transcurridas las 24 horas de exposición al colorante se realiza una diferenciación por contacto de O los vermes con alcohol de 70 en otra cápsula de Petri y añadiendo muy lentamente ácido clorhídrico comercial, el cual va decolorando progresi- vamente los parásitos . Esta operación hay que realizarla con cautela y bajo la lupa binocular pues tanto un exceso como un defecto en la decolo_ ración dificulta la definitiva determinación microscópica. El junto óptimo de decoloración se observa a la lupa binocular cuari do el verme muestra una coloración rosácea a la luz superior y una ima- gen nítida de sus estructuras por transparencia a la luz inferior. Una vez diferenciados los Platelmintos son depositados de nuevo en s etanol de 70 durante 10 minutos y sometidos a una cadena de deshidrata- Q ción en el siguiente orden: 5 minutos en alcohol etílico de 96 , 5 minu- tos más en alcohol etílico absoluto, otros 5 minutos en alcohol butílico y finalmente también 5 minutos en xilol. Tras estas operaciones los vermes ya están preparados para su monta, je definitivo, entre portaobjetos y cubreobjetos, empleando bálsamo de Canadá en cantidad adecuada para no obtener un grosor excesivo, que difi cuitaría la observación al microscopio con objetivos de gran aumento. Después de efectuar la diferenciación anteriormente citada es cuan- do mejor nos damos cuenta de la diferencia existente entre los Platelmin. tos procedentes de órganos frescos y los extraídos en mal estado y fija- dos en el órgano del hospedador. Mientras los primeros captan mejor el colorante y diferencian mejor sus estructuras internas, los segundos son -43- mucho más difíciles de diferenciar. Con este montaje los Platelmintos se conservan indefinidamente. 1.2.9.- MONTAJE EXTEMPORANEO DE NEMATODOS Para la observación de los Nematodos al microscopio no son preci- sas técnicas tan complejas de montaje como para los Platelmintos, prac- ticándose simplemente un aclaramiento y montaje extemporáneo entre por- taobjetos y cubreobjetos con lactofenol. Hay que remarcar que debido a la rigidez y fragilidad que confiere el formol, los ejemplares conserva- O dos en alcohol de 70" dan mejores resultados que los conservados en for- mol al 4%. El verme en lactofenol no se conserva indefinidamente, por lo que debe ser recuperado y llevado al líquido conservador una vez finalizada la observación. Para proceder a un nuevo estudio debe pues realizarse un nuevo montaje en lactofenol. Este constituye el principal inconveniente de este montaje. Puede suceder también que un tratamiento prolongado con lactofenol dificulte la visión de estructuras, como algunas del macho. Por tanto de^ be cuidarse el tiempo de exposición al reactivo. Para llevar a cabo el montaje se coloca una gota de lactofenol en un portaobjetos y con un pincel se deja caer encima el Nematodo objeto de estudio. A continuación se pone encima el cubreobjetos con lo que ya se puede observar al microscopio. La ventaja de esta técnica es que permite la visión del verme en sus distintas orientaciones con un simple desplazamiento del cubreobje- tos con la ayuda de unas agujas enmangadas. 1.2.10.- ESTUDIO Y DETERMINACION DEFINITIVA AL MICROSCOPIO Todas las técnicas relatadas hasta ahora han ido dirigidas a hacer lo más fácil posible la determinación definitiva y específica de los vermes. Esta determinación de los helmintos no es sencilla, sino que en mu chos casos presenta numerosos problemas, sobre todo en los especímenes procedentes de hospedadores cedidos por zoólogos, dado que a menudo es- -44- tán en mal estado, lo que dificulta su determinación. Por el análisis microscópico se estudia la anatomía interna y exter_ na del parásito y también se efectúan una serie de mediciones con el mi- crómetro. En la mayoría de casos se deben comparar los datos de nuestra obser vación con los de la bibliografía especializada, lo que ayuda en gran mo do a un diagnóstico más rápido. Una vez se ha determinado el individuo en cuestión se anota el re- sultado en la parte posterior de la ficha de identificación y las prepa- raciones con Platelmintos y los viales con Nematodos se archivan para una futura posterior identificación. CAPITULO SEGUNDO ! FAUNISTICA-SISTEMATICA ! i ! i -46- 2.1.- MORFOLOGIA Y SISTEMATICA DE LOS HELMINTOS HALLADOS Dado aue otros autores lo han hecho con detenimiento (FELIU, 1980; TORRES, 1983; SEGU, 1985; etc.), no nos parece oportuno incidir de nue- vo en la gran importancia que tiene en un trabajo como el que aquí se pretende el estudio morfológico v sistemático de las distintas especies vermidianas halladas en una especie hospedadora. Cabe añadir, tan sólo, que para realizar este apartado hemos creido conveniente exponer una pri_ mera clasificación sistemática y posteriormente dedicar un apartado al estudio particular de cada especie parásita hallada. 2.1.1.- CLASIFICACION SISTEMATICA Antes de describir el estudio específico de cada especie helmintici na, es conveniente proceder al encuadre sistemático de la misma con el fin de proporcionar una visión de conjunto de todas las especies parás_i tas dentro de las distintas categorias taxonómicas reconocidas actual- y asimismo intentar entresacar las posibles relaciones filogené- ticas entre ellas. mente Hay que remarcar en este momento que la clasificación sistemática que se expone no se ajusta en su totalidad a ningún tratado u obra espe^ cífica. Esto es debido a que hemos preferido adoptar para cada grupo par^ ticular de helmintos la clasificación más reciente, propuesta por algún reconocido especialista. También cabe decir que alguna de las especies detectada se halla en una verdadera confusión sistemática a pesar de los continuos estudios helmintológicos que vienen realizándose en toda Europa. Por este motivo distintos ejemplares sólo han podido ser encuadrados a nivel de género en nuestro trabajo. Así pues, y en base a lo apuntado, la sistemática de las especies vermidianas objeto del presente trabajo queda como sigue: TREMATODA Fam. Nctocotvlidae Lühe, 1909 Subfam. Notocotylinae Kossak, 1911 i-47- Gen. Notocotvlus Diesing, 1839 Notocotvlus nevrai González Castro, 1945 Superfam. Plagiorchioidea Dollfus, 1930 Fam. Plagiorchiidae Ward, 1917 Subfam. Plagiorchiinae Pratt, 1902 Gen. Plagiorchis Lühe, 1899 Plagiorchis sp. Fam. Prosthogonimidae (Lühe, 1909) Lahille, 1922 Gen. Mediogonimus Woodhead et Malewitz, 1936 Mediogonimus jourdanei Mas-Coma et Rocamora, 1978 CESTODA Superfam. Taenioidea (Ludwig, 1866) Fam. Taeniidae Ludwig, 1866 Subfam. Taeniinae Perrier, 1897 Gen. Hydatigera Lamarck, 1816 Hydatigera taeniaeformis (Batsch, 1786) larvae j: Gen. Taenia Linnaeus, 1758 Taenia taenuicollis (Rudolphi, 1819) larvae Taenia martis (Zeder, 1803) larvae Superfam. Anoplocephaloidea Spassky, 1948 Fam. Anoplocephalidae Cholodkowsky, 1902 Subfam. Anoplocephalinae Blanchard, 1891 Gen. Anoplocephaloides Baer, 1923 enmend. Rausch, 1976 Anoplocephaloides dentata (Galli-Valerio, 1905) Gen. Paranoplocephala Lühe, 1910 enmend. Rausch, 1976 Paranoplocephala omphalodes (Hermann, 1783) Paranoplocephala gracilis Tenora et Murai, 1980 Paranoplocephala mascomai Murai, Tenora et Rocamora, 1980 Superfam. Catenotaenioidea Spassky, 1963 Fam. Catenotaeniidae Spassky, 1950 ¡ -48- Subfam. Catenotaeniinae Spasskv, 1949 Gen. Catenotaenia Janicki, 1904 Catenotaenia asiatica Tenora et Murai, 1975 Superfam. Hymenolepidoidea Spassky, 1949 Fam. Hymenolepididae Fuhrmann, 1907 Subfam. Hymenolepidinae Perrier, 1897 Gen. Hvmenolepis Weinland, 1858 Hvmenolepis asvmmetrica Janicki, 1904 NEMATODA Superfam. Trichinelloidea Hall, 1916 Fam. Trichuridae Railliet, 1915 Subfam. Trichurinae Ransom, 1911 Gen. Trichuris Roederer, 1761 Trichuris sp. Superfam. Trichostrongvloidea (Leiper, 1908) Fam. Heligmosomidae Cram, 1927 Gen. Heligmosomoides Hall, 1916 Heligmosomoides laevis (Dujardin, 1845) Gen. Heligmosomum Railliet et Henry, 1909 Heligmosomum costellatum (Dujardin, 1845) Fam. Heligmonellidae Durette-Desset et Chabaud, 1977 Subfam. Nippostrongylinae Durette-Desset, 1971 Gen. Carolinensis Durette-Desset, 1983 Carolinensis minutus (Dujardin, 1845) Superfam. Oxyuroidea Railliet, 1905 Fam. Oxvuridae (Cobbold, 1864) Subfam. Oxyurinae (Cobbold, 1864) Gen. Syphacia Seurat, 1916 Svphacia nigeriana Bavlis, 1928 -49- Superfam. Spiruroidea Oerley, 1885 Fam. Spirocercidae (Chitwood et Wehr, 1932) Subfam. Mastophorinae Quentin, 1970 Gen. Mastophorus Diesing, 1853 Mastophorus muris (Gmelin, 1790) De la observación de dicha clasificación sistemática se deduce aue el número de especies vermidianas halladas ha sido de 18 de las aue 3 han sido Tremátodos Digénidos, 9 Cestodos (de ellos 3 estadios larva- rios) y 6 Nematodos. 2.1.2.- ESTUDIO DE LAS ESPECIES PARASITAS Una vez realizada la clasificación sistemática de las especies de- tectadas en el presente trabajo, pasamos a estudiar individualmente ca- da una de ellas, siguiendo el orden establecido en la clasificación. Pa ra ello cada parásito se encabezará con el nombre de la especie, el de los hospedadores infestados, el microhábitat en el cual ha sido detecta_ da la especie y los enclaves geográficos de procedencia de los hospeda- dores parasitados. Posteriormente se consideran tres apartados distin- tos que son precisos para plasmar con suficiente profundidad este aspec^ to. El primer apartado conlleva el estudio de la morfología y sistemá- tica del verme en cuestión. El segundo trata, siempre que es posible, el estudio biogeográfico de la especie desglosado en: a) relación de los hospedadores definiti- vos en los que se ha citado el helminto; b) distribución geográfica en el resto de Europa y Región Paleártica a partir de citas de otros auto- res; y c) distribución geográfica del verme en la Península Ibérica. En el apartado tercero se expone el ciclo evolutivo, en aquellas especies en que es conocido, especificando los autores que lo realiza- ron, la naturaleza del ciclo y los hospedadores intermediarios en las especies heteroxenas. Desgraciadamente las especies vermidianas parási- tas de Arvicólidos son poco conocidas en lo aue refiere a sus ciclos biológicos, por lo que los comentarios al respecto de este apartado se- rán, en muchos casos, muy breves. TREMATODA -51- NOTOCOTYLUS NEYRAI GONZALEZ CASTRO3 1945 Hospedadores: Microtus (M.) agrestis y Microtus (M.) cabrerae. Miarohábitat: Intestino ciego. Enclaves: El Rasillo de Cameros, Tera y Villanueva de los Escuderos. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Según SIMON VICENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 a y b), Notocotylus neyrai se caracteriza por poseer un cirro con espi- ñas prominentes y metratermo corto en forma de embudo y rodeado por un collar glandular. Desde la descripción original de GONZALEZ CASTRO (1945) ha habido una gran confusión en la sistemática de este Digénido, ya que distintos autores incluyeron el material de Notocotylus dentro de esta especie y otros lo hicieron en Notocotylus noyeri (Joyeux, 1922). Esta problemát_i ca se ha resuelto gracias a los trabajos de SIMON VICENTE, MAS-COMA, LO PEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 a y b). Estos autores han demostrado como principales diferencias entre N. neyrai y N. noyeri las siguien- tes: a) las ventosas (mayores en N. neyrai); b) el extremo anterior del cuerpo (más estrecho en N. noyeri); c) las papilas ventrales (normalmeri te menos numerosas en N. neyrai, unas 13 ó 14); d) el esófago (más lar- go en N. neyrai); e) el poro genital (más anterior en N. neyrai); f) la bolsa del cirro (con la presencia de 2-4 asas uterinas en N. neyrai); g) el cirro (más corto y muy armado en N. neyrai); h) los testículos (mayores, alargados y más lobulados en N. neyrai) ; e i) la vagina (más larga y estrecha y rodeada de un collar glandular en N. neyrai). SIMON VICENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 a) han estudiado también diversas sinonimias de N. neyrai (véase SEGU, 1985). La completa revisión que estos autores han realizado en morfolo^ gía y sistemática de este Digénido ha sido muy importante y ha solven- tado la problemática existente en cuanto a su sistemática. BIOGEOGRAFIA El Notocotylido se encuentra expandido por todo el Continente eu- ropeo. Los hospedadores definitivos en los que ha sido denunciada su presencia son Roedores de costumbres acuáticas (Arvícola sapidus, Ar- -52- vicola terrestris y Microtus (Microtus) cabrerae) o capturados en bio- topos cercanos al agua (Apodemus sylvaticus, Microtus (Microtus) arva- lis, Microtus (Microtus) agrestis y Microtus (Pitymvs) lusitanicus) (FELIU, MOLINA & GISBERT, 1986). En España TORRES, FELIU, ESTEBAN, MAS-COMA & GALLEGO (1985) estu- diaron y demostraron la presencia de N. nevrai en localidades de Avila, Burgos, Cuenca, Granada, León, Logroño, Madrid, Navarra, Palencia, Se- govia, Tarragona, Teruel y Valencia. Con este trabajo ampliaron los da tos proporcionados por SIMON VICENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 b) y concluyeron, como éstos, confirmando la distribución del verme por toda la Península Ibérica. La primera cita ibérica del helminto fue la de GONZALEZ CASTRO quien lo halló en Arvicola sapidus de Granada. Posteriormente SIMON VICENTE (1976, 1979) trabajó con N. neyrai de Salamanca. Después MAS-COMA (1976) determinó N. noyeri en una rata de agua de Viladrau (Ge^ roña) y lo corroboró en MAS-COMA & GALLEGO (1977). Después hubo citas esporádicas del Trematodo (véase SEGU, 1985) hasta el referido trabajo de SIMON VICENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 a) quie_ nes recopilaron y pusieron al día todo lo referente a este Notocotylus. (1945) CICLO EVOLUTIVO El ciclo evolutivo de N. neyrai, asi como el de todas las espe- cies de este género, es indirecto, siendo su hospedador intermediario un Molusco Gasterópodo de agua dulce (YAMAGUTI, 1975). El ciclo de este Digénido en Iberia ha sido descrito por SIMON VI_ CENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 b). Según dichos autores el huésped intermediario es Lymnaea truncatula (Müller, 1774) (Gasteropoda: Lymnaeidae), en el que se han hallado cercarlas de N. neyrai en dos biotopos de la provincia de Salamanca. En estos biotopos se encontró una parasitación por formas adultas de N. neyrai en Arvi- cola sapidus y Apodemus sylvaticus. El ciclo de vida de este parásito se inicia cuando los huevos son liberados con las heces del Roedor, hospedador definitivo, al medio ex terno. Estos huevos,al ser ingeridos por el hospedador intermediario, liberan el miracidio que origina dos generaciones de esporocistos -se. -53- gún el ciclo general de los Notocotylidos,, aunque SIMON VICENTE, MAS- COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 b) no lo han podido compro- bar-. La segunda generación de esporocistos origina dos generaciones de redias en las que se forma la cercaria. Dicha cercaria es de tipo monostoraa y, después de salir del Molusco, se enquista debido al conta£ to con materia sólida como la simple vegetación de las proximidades del agua. De este modo pasa a metacercaria enquistada que cierra el ci cío al ser ingerida junto con la vegetación (hay que recordar que tan- to M. (M.) agrestis como M. (M.) cabrerae son herbívoros) por el hosp£ dador definitivo. La morfología de las fases de redia, cercaria y metacercaria ha sido descrita con detalle por SIMON VICENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TE NORA & GALLEGO (1985 b) y además comprobaron las perfectas condiciones para este ciclo que reúnen los biotopos de Salamanca en donde detecta- ron infestación en Lymnaea truncatula y en Apodemus svlvaticus y Arvi- cola sapidus. Otros aspectos del ciclo de vida de N. neyrai como los porcenta- jes de parasitación del hospedador intermediario en la naturaleza, la salida y comportamiento de las cercarlas, y la infestación natural y eje perimental del hospedador definitivo, fueron estudiados también por S¿ MON VICENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (loe. cit.,). SIMON VICENTE, MAS-COMA, LOPEZ-ROMAN, TENORA & GALLEGO (1985 b) abordaron también el fenómeno de la gran especificidad del Molusco Ga£ terópodo vehiculador. Parece ser que la presencia de N. neyrai parasi- tando a sus hospedadores definitivos va ligada a la misma distribución peninsular de L. truncatula. En este sentido, cabe resaltar que YAMAGU TI (1975) ya citó a otros Pulmonados del género Lymnaea como posibles hospedadores intermediarios de especies del género Notocotylus. TORRES, FELIU & GALLEGO (1985) trataron la especificidad de las fases larvarias y de los adultos en algunos parásitos Digénidos de Ro£ dores peninsulares, siendo aplicables estas consideraciones al caso de N. neyrai. En España, este helminto solamente infesta a L. trunca- tula como hospedador intermediario. Es una especificidad estricta. En el caso del parásito adulto la especificidad es ecológica, ya que el verme parasita a Arvicólidos o a Múridos cuyo biotopo está cercano al -54- huésped intermediario y cuya alimentación es de tipo herbívoro u om- nívoro. -55- -56- -57- PLAGIORCHIS SP. Hcsvedador: Mierotus (M.) agrestis. Miarohaoitai: Intestino delgado. Enclaves: Sabiñánigo. MORFOLOGIA I SISTEMATICA En un Microtus (M.) agrestis procedente de Sabiñánigo (Huesca) se ha detectado un Trematodo intestinal que ha sido encuadrado en el género Plagiorchis Lühe, 1899. Al proceder a la clasificación específica de este espécimen nos he- mos encontrado con grandes dificultades. Estas dificultades, ya argumen- tadas por otros autores (véase FELIU, 1980), se deben al gran confusio- nismo existente en la Sistemática de las especies del género Plagiorchis. En este sentido, tal y como apuntó FELIU (1980), casi todos los autores que han trabajado con especies de este género han coincidido en el mismo aspecto. La problemática viene condicionada por los siguientes puntos: a) la existencia de al menos 15 especies de dicho género descritas en Roedores; b) las numerosas sinonimias publicadas; c) la gran variabili- dad intraespecífica a nivel de individuo adulto; y d) la falta de especi ficidad parasitaria. Además de estos aspectos cabe citar también la sub- división del género Plagiorchis, realizada por SCHULZ & SKVORZOV (1931), en dos subgéneros: Plagiorchis (especies en las aue las glándulas vitel<5 genas no se unen delante del acetábulo) y Multiglandularis (especies en las que estas glándulas están bién desarrolladas en la parte anterior del cuerpo y que se unen a nivel de la bifurcación intestinal) , la cual contribuyó también a entorpecer la puesta al día de una Sistemática ade- cuada para este género de Digénidos. BIOGEOGRAFIA En la Península Ibérica las especies de Plagiorchis han sido cita- das en diversas ocasiones tanto en Roedores Miomorfos como en aquellos Glirimorfos. Así, por ejemplo, en el ratón de campo, FELIU (1980) y FE- LIU, MAS-COMA & GALLEGO (1984, 1985) lo denunciaron en Cataluña; y SOL, FELIU, MONTOLIU & GRACENEA (1987) escribieron el hallazgo de represen- tantes Plagiórchidos en el lirón careto y otros Roedores Arvicólidos de toda la Península Ibérica. Sin embargo esta es la primera vez aue se de_ -58- tecta Plagiorchis sp. en Microtus (M.) agrestis, por lo que el presente trabajo representa la denuncia de un hospedador nuevo para Plagiorchis en Iberia. Cabe recordar aue hasta el presente todas las citas de especies de Plagiorchis en Roedores ibéricos se han producido en las proximidades de cursos de agua, dado el ciclo de vida de estos Platelmintos, lo que de algún modo condiciona extraordinariamente la distribución geográfica de estos parásitos en la España peninsular. CICLO EVOLUTIVO En cuanto a la biología de Plagiorchis podemos decir aue este géne^ ro de Digénidos ostenta un ciclo triheteroxeno acuático, con un Pulmona_ do de agua dulce como primer hospedador intermediario y un Artrópodo acuático (o con fase evolutiva acuática) como segundo hospedador Ínter- mediario. El hospedador definitivo puede ser numerosas especies de Ver- tebrados (Aves o Mamíferos). Al no conocer específicamente el parásito que nos ocupa no podemos añadir nada más por el momento. -59- -60- MEDIOGONIMUS JOURDANEI MAS-COMA ET ROCAMORA, 1978 Hospedadov: Microtus (M.) agrestis. Micvohábitats: Colédoco e hígado. Enclaves: Canillo, Els Cortáis y Valí d'lncles. MORFOLOGIA I SISTEMATICA Varios Microtus (M.) agrestis han aparecido parasitados por unos Tremátodos pertenecientes a la familia Prosthogonimidae (Lühe, 1909) hille, 1922. El estudio comparativo de su morfoanatomía con la de Medio- gonimus jourdanei, del que tan sólo se conoce la descripción original de MAS-COMA & ROCAMORA (1978) y un reciente trabajo de GRACENEA, MONTO- LIU & FELIU (1987) , ha permitido encuadrarlos en esta especie. Dicho Digénido presenta cuerpo piriforme, aplanado dorso-ventral- mente. El tegumento se presenta con espinulación variable. El poro ex- cretor se halla situado en posición media y terminal. Las ventosas son de tamaño similar, aunaue la ventral es ligeramente mayor a la oral. La ventosa oral es circular y el acetábulo es más ovalado. En cuanto al tu bo digestivo, aparece casi siempre una clara prefaringe. La faringe es grande y subesférica. Después de un esófago corto, los ciegos, relativa^ mente anchos, discurren paralelamente a las paredes corporales latera- les extendiéndose hasta casi el extremo posterior del cuerpo del verme. Posee dos testículos ligeramente lobulados, situados a nivel ecua- torial, en la región postacetabúlar. Los canales eferentes nacen del borde anterior de los testículos, se dirigen hacia el centro del cuerpo y convergen a nivel acetabular. La bolsa del cirro es ovalada y encie- rra una vesícula seminal, grande y replegada, las glándulas prostáticas y el cirro. El ovario está situado dorsalmente a nivel preacetabular y lateral^ mente a la derecha de la ventosa ventral. Su forma es plurilobulada y el oviducto parte de su borde inferior interno y se dirige hacia la zo- na posterior de la ventosa ventral. La glándula de Mehlis es muy pronur: ciada y de situación postacetabular. El receptáculo seminal, difícil de localizar, está situado detrás del ovario, entre éste v la glándula de Mehlis. Las glándulas vitelógenas constan de folículos irregulares en cuanto a su tamaño, aunque bastante grandes. Dichos folículos están dis -61- O ♦m O <0 XI3 rQXI VjVO 4J4J 0) OOI 1c omai >3en enu0) oenou en aicu u o (0VO O O oí CN or- oí en co Cr-s Gi CN •HICN CN IM C7>coI uen o ir» i i ii Air» co o» (N CN 10 ffl if ’i) a en en co ai •HCN O m air» Uo» CN en 3Ou CN oII CQI II 'O CNO» Tp o r- o co co o vo co m O» O»> enaim mco co aiCN CN CN O» N* UICN «P uI CNo co I I ICN A I £d CNVO n* oaiir»CN £A 4Jen OcCN <0oen U en « o ai u c »DU tX £ (Uen■v.00 oenp* •H>3OI r> cn in N N s N r» CN CN CN vo o» o en rr B Oen m vo O o ir» o» o» vo o» ir» o o enr*0 > 3§ OímCN uvn n*co o o o si04J O»c ir» enO CN3 3 0«H >« 13E x: tio u I X Q cu 0)<0 as o enE ai3 Cu o X •H 3 en cen 0)3O Ui e2a n jz cr O N 0) O ü 3 -H O o U X JO'O o > a 4J jj »* > > en en CV0u 3 tt M>4J0 a o x: u< o (0a033>30 C u C 3 O C ffl o o J <£ > < > Jj en 3 2 03> U< r—U XI> f0 E-> -62- puestos en campos laterales que se extienden desde el nivel anterior del ovario hasta el nivel posterior de los testículos. Los viteloductos, muy visibles, se dirigen hacia el centro del cuerpo, uniéndose en un pequeño reservorio vitelógeno, situado detrás del acetábulo. El útero se inicia a nivel postacetabular y forma numerosas asas que ocupan toda la región posterior del verme, por debajo de la ventosa ventral. La última porción del útero termina en una fuerte dilatación a nivel acetabular, que debe ser interpretada como un "reservorio de huevos". El poro genital se ha- lia a nivel medio y se abre ventralmente a nivel algo posterior a la fa ringe. Los huevos son muy numerosos, presentan un opérculo muy visible y un pequeño botón terminal. La posición sistemática de M. jourdanei siempre ha sido clara, es- pecialmente debido a que este género sólo comprende otra especie (M. ovilacus Woodhead et Malewitz, 1936), parásita del hígado de Microtus pennsylvanicus en Michigan (véase MAS-COMA & ROCAMORA, 1978). GRACENEA, MONTOLIU & FELIU (1987) han revisado las características morfológicas del género, llevando a cabo una completa redescripción del mismo, basa- da en abundante material procedente de Clethrionomys glareolus y Micro- tus (M.) agrestis del Pirineo español. Dichos autores han corroborado como especie tipo a M. ovilacus. BIOGEOGRAFIA MAS-COMA & ROCAMORA (1978) realizaron la primera cita del helminto en Clethrionomys glareolus de Son del Pi (Pirineo leridano), aunque su descripción procedió tan sólo de un ejemplar del verme. Posteriormente IVERN (1987) detectó a M. jourdanei en Clethrionomys glareolus procederá tes de Andorra, Aigües Tortes, Puerto de la Bonaigua, Salardú y Son del Pi. En el último trabajo aparecido acerca del Digénido, GRACENEA, MONTO LIU & FELIU (1987) han discutido el carácter endémico del parásito, li- gado siempre a la Cordillera Pirenaica, después de estudiar abundantes ejemplares del Platelminto procedentes de dicha región pirenaica. Cabe pensar, por tanto, aue estamos frente a un verme propio sólo de Arvicó- lidos (M. (M.) agrestis y C. glareolusj y con una área de expansión li- mitada. Esto puede afirmarse en función del alto grado de conocimiento que en la actualidad se posee de los espectros vermidianos de los Roedc -63- res en todo el territorio hispano (FELIU, com. pers.). CICLO EVOLUTIVO No se posee ningún dato acerca de la biología de M. jourdanei. Según YAMAGUTI (1975), el ciclo de vida de los representantes de la familia Prosthogonimidae es triheteroxeno, actuando caracoles acuá- ticos de primeros hospedadores intermediarios y larvas de Anisópodos de segundos. Cabe esperar, por tanto, un ciclo indirecto acuático. De hecho, el topillo rojo (Clethrionomys glareolus) que sirvió para la descrip- ción original de M. jourdanei fue capturado en las proximidades de un río de alta montaña (FELIU, com. pers.). -64- Fig. 6.- Ejemplar de Mediogonimus jourdanei localizado en una ratilla agreste de Canillo (Andorra). Visión ventral. -65- Fig. 7.- Otro espécimen de M. jourdanei en visión ventral extraído del colédoco de un fl. aarestis procedente de Canillo. C E S T O D A -67- HYDATIGERA TAENIAEFORMIS (BATSCE, 1786) LARVAE Hcspedador: Microtus (M.) agrestis■ Miarohábitat: Hígado. Enclaves: Alpens y Queralbs. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA La larva de Hydatigera taeniaeformis fue hallada en forma de quis tes hepáticos en Microtus (M.) agrestis de Alpens (Barcelona) y Que- ralbs (Gerona). Estos quistes contenían estrobilocercos individuales de distinta longitud, entre 30 y 150 mm. Los escólex presentaban unos 560 Jim de diámetro y poseían un róstelo con 32 a 36 ganchos, de los cuales la mitad eran largos, de 420 a 465 jum, y la otra mitad meno res, de 240 a 288 ^am. En base a estos datos y usando las obras de MU- RAI & TENORA (1973) y MURAI (1982), en las que se revisa a fondo las distintas larvas de Cestodos parásitos de Roedores, no tuvimos dificul tad para llegar a la conclusión de que se trataba de especímenes de fl. taeniaeformis. MURAI & TENORA (1973) indicaron que los ganchos de este Tenido crecen durante el estado larvario, ya que se observan cambios morfoló- gicos y de tamaño durante el desarrollo larvario. Asimismo, afirmaron haber hallado quistes de esta larva considerablemente menores (1-5 mm de diámetro) a los quistes bien desarrollados descritos anteriormente, y con una larva de longitud escasa (2-10 mm). Destacaron también que el número de ganchos de estas larvas oscila entre 31 y 34, siendo los mayores de 300 a 340 Jim de longitud, y los menores de 210 a 240 pm. Ejs tos quistes jóvenes fueron hallados también por MURAI (1982) y por SE- GU (1985) en Arvicola spp. de nuestro país. Toda la problemática sistemática, tanto del género Hydatigera La- marck, 1816, como de la especie H. taeniaeformis, fue perfectamente e^ tudiada por ABULADZE (1964) y reflejada por anteriores autores hispa- nos que han hallado la fase larvaria del Ténido en Roedores ibéricos (FELIU, 1980; TORRES, 1983; MOTJE, 1984; etc.). BI0GE0GRAFIA H. taeniaeformis es un Ténido diheteroxeno en el que sus hospeda- -68- dores intermediarios son distintas especies de Roedores, especialmen- te Múridos y Arvicólidos. Los hospedadores definitivos son Carnívoros domésticos y silvestres que se infestan al depredar Roedores (se pre- sentan especialmente en el gato y el perro, en los que el verme adulto parasita el intestino delgado) (véase FELIU, 1983) . Debido al carácter cosmopolita de sus hospedadores definitivos, H_. taeniaeformis presenta una distribución asimismo cosmopolita. En Europa, en estado larvario, se ha citado infestando a Múridos y Arvicólidos, y en ocasiones parasitando a otros Roedores, e incluso a Insectívoros (PROKOPIC & GENOV, 1974). Otros hospedadores interme- diarios citados han sido varias especies de Glíridos y la liebre (ABtJ LADZE, 1964). En España ha sido citada en numerosas ocasiones tanto en estado adulto (CORDERO DEL CAMPILLO et al., 1977) como en estado larvario (MAS-COMA & GALLEGO, 1977; FELIU, 1980; CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS- COMA, 1987; etc.). En Arvicólidos peninsulares las citas han sido también muy fre- cuentes (MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA, 1978; FELIU, MAS-COMA, ROSET & GALLEGO, 1984; FELIU, MAS-COMA, TORRES & GALLEGO, en prensa; etc.). CICLO EVOLUTIVO El ciclo de vida de Bl. taeniaeformis fue establecido por RUCHEN- MEISTER (1852) y LEUCKART (1854) siendo posteriormente repetido por mi merosos autores (MONIEZ, 1880; VOGEL, 1888; HOFMANN, 1901; etc.). Según ABULADZE (1964) los proglotis maduros son liberados aislada_ mente al medio externo, siendo ingeridos los huevos con agua y/o ali- mentos por los hospedadores intermediarios, los Roedores. A nivel in- testinal los jugos digestivos liberan las oncosferas que alcanzan el hígado por vía porta, instalándose en los capilares entre la periferia y el centro de los lóbulos, adquiriendo una forma esférica multicelu- lar. En un principio las larvas crecen rápidamente, pero una prolifera ción de las células del hospedador contrarresta su desarrollo, llegan- do a veces incluso a matar a las larvas. En los casos en que permane- cen viables se aislan dentro de una capa fibrosa que constituye el -69- quiste. Continúan su crecimiento y se proyectan desde la superficie del hígado. El estrobilocerco infestante se alcanza, aproximadamente, a los 60 días. Por último cabe señalar que en opinión de NECHAY (1973), la infes tación masiva por H_. taeniaeformis puede producir la muerte del hospe- dador intermediario por el efecto nocivo que se da sobre el hígado du- rante la invasión. -70- TAENIA TAENUICOLLIS (RUDOLPHI, 1819) LARVAE Hospedadoves: Microtus (M.) agrestis y Microtus (M.) cabrerae. Micvohábitat: Hígado. Enclaves: El Rasillo de Cameros, Els Cortáis, Encamp, Pelavos de la Pre sa y Valí d'Incles. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Las dos especies hospedadoras que constituyen el material mastozoo lógico del presente trabajo han sido halladas parasitadas por la fase larvaria de Taenia taenuicollis- Los escritos de DOLLFUS (1961), MURAI & TENORA (1973) y MURAI (1982) describen con detalle esta larva y han sido la base para esta identificación. La forma del quiste de este Ces- todo es ovalada o glomerular. Es un quiste transparente que muestra el cisticerco libre en su interior. El diámetro del quiste va de 1 a 3 mm, mientras que el del cisticerco va de 0,8 a 2 mm. El cisticerco que hay dentro del quiste es único y con el escólex invaginado, con un número de ganchos aue oscila entre 43 y 58. Estos ganchos están dispuestos en forma de doble corona y de tamaño muy similar los de una corona respec to a los de la otra, midiendo los más pequeños de 0,018 a 0,020 mm y los más grandes de 0,020 a 0,023 mm. La base de los ganchos es de 1 a 2 mm más corta que su longitud. MURAI & TENORA (1973) y MURAI (1982) plantearon la discusión sis- temática de esta larva de Tenido, por lo que no merece la pena incidir en este tema de nuevo. BI0GE0GRAFIA T. taenuicollis se halla ampliamente distribuida. En Europa y Amé rica la larva de este Cestodo ha sido denunciada en muchos Roedores de las familias Arvicolidae, Muridae y Cricetidae. Entre las especies de hospedadores cabe citar a: Microtus arvalis, Microtus subterraneus, Microtus agrestis, Microtus oeconomus, Clethrionomys glareolus, Apode- mus flavicollis y Cricetus cricetus (véase también IVERN, 1987). En Iberia T. taenuicollis fue citada por MAS-COMA & GALLEGO (1977) infestando a Microtus (M.) arvalis y Microtus (Pitymvs) pyrenaicus. Po£ teriormente VILLAGRASA (1986) la detectó en Microtus (Pitymvs) lusita- -71- nicus y RIBERA (1986) en Microtus (Chionomvs) nivalis, a la vez que de£ pues IVERN (1987) en Clethrionomys glareolus. Otros autores como PROKOPIC & TENORA (1975), ROSET (1979) y FELIU (1987 b) también citaron el helminto en la Península Ibérica en hospe- dadores Arvicólidos. El hospedador definitivo de T. taenuicollis en la Península Ibéri- ca es Mustela nivalis, y debido a que este Carnívoro se halla disperso por toda la geografía hispana, al igual que los Arvicólidos (hospedado- res intermediarios habituales), no es de extrañar que dicho Ténido se encuentre a su vez distribuido por todo el territorio peninsular. CICLO EVOLUTIVO El ciclo de vida de T. taenuicollis es el típico de los Ténidos, es decir, un ciclo indirecto. El verme adulto parasita el intestino de_l gado de Mustélidos en la Región Holártica, mientras que la larva infes- ta principalmente a Roedores, y también a Insectívoros, de esta misma Región. La larva es un hepatoparásito y el hospedador definitivo cierra el ciclo biológico al depredar al Roedor, hospedador intermediario. -72- -73- i* *.V .x Fig. 9.- Visión frontal del escólex de la larva de T. taenuicollis en donde se aprecia el elevado número de ganchos, así como su forma típica. -74- TAENIA 14ARTIS (ZEDERJ 1803) LARVAE Hospedadov: Microtus (M.) agrestis. Miovoháb'Ltai: Cavidad abdominal. Enclaves: Alpens. MORFOLOGIA I SISTEMATICA El único ejemplar de Microtus (M.) agrestis capturado en Alpens ha presentado en la cavidad abdominal un pequeño estadio larvario de Pía- telminto que ha sido adscrito a la especie de Cestodo Taenia martis. Es_ ta determinación se ha basado, fundamentalmente, en la observación de la forma, número y dimensiones de los ganchos del escólex, según los es. critos de MURAI & TENORA (1973) y MURAI (1982), entre otros. La larva quística de Taenia martis se caracteriza por su color blanquecino y su forma alargada. La longitud oscila entre 30 y 180 mm, siendo un típico cisticerco. El escólex invaginado se encuentra situado en el tercio anterior de la larva y mide 1 mm de diámetro. El tamaño del róstelo fluctúa entre 0,30 y 0,32 mm y el de las ventosas entre 0,24 y 0,26 mm. El róstelo aparece armado de dos coronas de ganchos, de forma muy peculiar, y número de 28 a 33. La longitud de los ganchos mayores oscila entre 0,210 y 0,218 mm, mientras que los pequeños miden de 0,156 a 0,162 mm. Tal y como comentó MURAI (1982) la especie de Tenido ha sido in- cluída en diversas ocasiones dentro del binomio Taenia intermedia Rudol phi, 1810 (ABULADZE, 1964), a pesar de que FREEMAN (1956) había clarif_i cado suficientemente la posición taxonómica del helminto. El escrito de MURAI & TENORA (1973) sirvió, a su vez, para esclarecer la posición si¿ temática adecuada del Tenido. BI0GE0GRAFIA La primera cita de la larva de Taenia martis en España se debe a PROKOPIC & TENORA (1975) quienes hallaron el Tenido en un topillo rojo, Clethrionomvs glareolus. Precisamente la siguiente denuncia del helmin_ to fue debida a MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA (1978) al hallar un indiv_i dúo de M. (M.) agrestis infestado por el parásito. Sondeos posteriores en hospedadores ibéricos han permitido encontrar otras especies de Roe -75- dores Miomorfos infestadas por T. martis (véase FELIU, 1982; CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). Resulta evidente, por tanto, que el Tenido parasita en fase larvaria indistintamente a Múridos y a Arvicóli dos, especialmente en Europa, ya que en España demuestra una clara afi- nidad por los Arvicólidos (FELIU com. pers.). MURAI (1982) apuntó a Cíe- thrionomys glareolus y Apodemus sylvaticus como hospedadores intermedia^ rios de T. martis en Hungría. Con anterioridad, WAHL (1967) había anota do la presencia del Tenido en Cíethrionomys glareolus, Apodemus flavi- collis y Apodemus sylvaticus de Suiza y MURAI & TENORA (1973) lo cita- ron en Cíethrionomys glareolus y Apodemus flavicollis de Hungría. CICLO EVOLUTIVO El ciclo de vida de este parásito transcurre entre todos estos roe dores como hospedadores intermediarios, que albergan la larva cisticer- co, y Martes foina (Mustelidae, Carnívora) como hospedador definitivo. Por desgracia, la ausencia casi total de datos acerca de los cuadros vermidianos de los Carnívoros peninsulares impide confirmar este hecho en España. La presencia del adulto de Taenia martis en M. foina ha sido confirmada en Hungría (MURAI & TENORA, 1973). El Carnívoro por preda- ción del Roedor adquiere el cisticerco que se convierte en Cestodo adul_ to al llegar al intestino del hospedador definitivo. -76- ANOPLOCEPHALOIDES DENTATA (GALLI-VALERTO, 1905) Hospedadoves: Microtus (M.) agrestis y Microtus (M.) cabrerae. Microhábitat: Intestino ciego. Enclaves: Bixessarri, Cadalso de los Vidrios, Cólliga, El Rasillo de Ca meros, Els Cortáis, Encamp, Pelayos de la Presa, Queralbs, Soldeu, Valí d'Incles y Villanueva de los Escuderos. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA La presencia de ciertas características, muy peculiares, ha permiti- do enmarcar diversos Anoplocephálidos dentro de la especie Anoplocepha- loides dentata. Entre estas características podemos citar las dimensio- nes medias del escólex, el número de anillos del estróbilo, la longitud total y la presencia de un cirro inerme. Además nos han ayudado a esta determinación ciertas citas y descripciones bibliográficas del Cestodo como las de RAUSCH (1976), MESZAROS & MURAI (1979), TENORA & MURAI (1980), GENOV (1984), etc. TENORA, MURAI & VAUCHER (1985) han realizado la última revisión sistemática del género Anoplocephaloides (Baer, 1923) , manifestándose sobre la total validez de dicho género. Según ellos el desarrollo ute- riño se inicia con una formación sacciforme que aparece por encima de los testículos y que rápidamente los elimina. Las ramificaciones uteri ñas proliferan en el útero pero, sin embargo, no forman una red de ra- mas uterinas como sucede en otros Anoplocephálidos. Este proceso ini- cial de formación del útero es similar al que se produce en el género Paranoplocephala (Lühe, 1910) (véase también TENORA, MURAI & VAUCHER, 1984). Los citados TENORA, MURAI & VAUCHER (1985) citaron 20 especies del género Anoplocephaloides como parásitas de Roedores, Lagomorfos y Perisodáctylos. BI0GE0GRAFIA A pesar del hallazgo de A. dentata en Arvicólidos y Múridos en Europa (FELIU, 1980; TENORA & MURAI, 1980) cabe pensar que estamos frente a un parásito habitual de Arvicólidos. En España se ha detectado siempre ligado a estos hospedadores. -77- PROKOPIC & TENORA (1975) lo citaron en Pitymvs mariae Forsyth Mayor, 1905 de distintas localidades del centro y del norte de la Península Ibérica. MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA (1978) lo hallaron precisamente en ejemplares de Microtus (M.) agrestis y Mierotus (Chionomvs) nivalis de Queralbs. Del mismo modo FELIU, MAS-COMA, ROSET & GALLEGO (1984) lo ci- taron en Arvicola terrestris procedentes del Valle de Aran y Santander. Por otra parte, la búsqueda de dicho helminto en otras familias de Roe- dores (Sciuridae, Muridae y Gliridae) ha resultado infructuosa siempre (FELIU, com. pers.). Recientemente CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA (1987) han confirmado la alta incidencia del Cestodo en los Arvicólidos ibéricos, aportando un dato más que avala la especificidad de este Ano- plocephálido hacia esta familia de Roedores. PROKOPIC & GENOV (1974) observaron que la presencia del Anoploce- phálido en cuestión en Arvicólidos estaba ligada a biotopos de elevada altitud y temperaturas más bien bajas. CICLO EVOLUTIVO Desgraciadamente no se tiene ningún dato puntual del ciclo evolu- tivo del verme. No obstante, dada la posición sistemática del Anoploce^ phálido en cuestión, es lógico presuponer un ciclo indirecto vehicula- do por Acaros. A. dentata debe ser, por tanto, un helminto diheteroxe- no. -78- •S i ■ * , 3 ^ _ llfcéíS&,V: ,. I -4?§ j ■• á Pí S¥*JTratar A.:' ’$&. í - i HÍT' SJ i ncít- s“ 1 -•; *al■O*1 •ífc ;i •‘■I • • -1 Fig. 10.- Anoplocephaloides dentata: individuo aislado del ciego de un M. cabrerae de nuestro trabajo. Obsérvese el escaso número de anillos del estróbilo. -79- Fig. 11.- Escólex de un espécimen de A. dentata, muy típico por la au- sencia de ganchos y su gran tamaño. -80- -81- PARANOPLOCEPHALA OMPHALODES (HERMANN, 1783) Hosvedadores: Microtus (M.) agrestis y Microtus (M.) cabrerae. Micvohábitat: Intestino delgado. Enclaves: Canillo, El Rasillo de Cameros, Els Cortáis, Encamp, Pelayos de la Presa, Puebla de Burón, Queralbs, Soldeu, Valí d’In- cíes, Villanueva de los Escuderos y Zaldívar. MORFOLOGIA 1 SISTEMATICA Diversos Cestodos hallados en el intestino delgado de Microtus (M.) agrestis y Microtus (M.) cabrerae se han identificado como Para- noplocephala omphalodes. Para ello nos hemos basado en las caracterís- ticas diferenciales del helminto con respecto a otras especies del mis^ mo género -I?. gracilis y P\ blanchardi (Moniez, 1891)-. Estas caracte- risticas diferenciales son las siguientes: individuos con escólex de grandes dimensiones, con vagina y reservorio seminal muy cortos,y con una distribución totalmente irregular del poro genital (SEGU, 1985). Además de estos caracteres citados, el material de P^. omphalodes halla^ do en nuestros hospedadores presenta una gran similitud con la forma típica de "omphalodes" descrita en TENORA & MURAI (1980) y posterior- mente ratificada por TENORA, MURAI & VAUCHER (1985; 1986). La sistemática del Anoplocephálido en cuestión fue puesta al día por TENORA & MURAI (1980) y posteriormente, en un trabajo reciente de TENORA, MURAI & VAUCHER (1985), se ha corroborado la validez de dicha sistemática. No creemos necesario recordar toda la problemática siste- mática que ha envuelto a dicha especie a lo largo de los últimos años ya que otros autores han tratado con la debida profundidad dicha cues- tión a propósito del hallazgo del Cestodo en Iberia (véase VILLAGRASA, 1986; IVERN, 1987; etc.). TENORA, MURAI & VAUCHER (1985) también han observado que en los anillos grávidos no se detecta ni el receptáculo seminal, ni la vesí- cula seminal, ni los órganos funcionales. Estos autores también citan la existencia de 19 especies del género Paranoplocephala descritas has_ ta la fecha y que todas ellas son parásitas de Roedores. Por otra par- te, no descartan que en la bibliografía existente haya especies del gé- ñero Andrva descritas como P. omphalodes debido a las características evolutivas del útero de ambos géneros de Anoplocephálidos (véase tam- -82- bien TENORA, MURAI & VAUCHER, 1986) . BIOGEOGRAFIA P_. omphalodes es el Cestodo del género Paranoplocephala que se ha lia más difundido por Europa y que parasita a un mayor número de espe- cies de Micromamíferos. Ha sido citado en Arvicólidos europeos: Micro- tus (Microtus) arvalis, Microtus (Microtus) agrestis, Microtus (Pity- mys) subterraneus, Microtus (Chionomys) nivalis, Arvícola terrestris, Clethrionomvs glareolus; y norteamericanos: Microtus (Microtus) grega- lis y Microtus (Microtus) abreviatus; y en Múridos europeos: Apodemus agrarius, Apodemus flavicollis y Apodemus sylvaticus; y en Cricetus cricetus de Hungría (TENORA & MURAI, 1980). En Iberia, Arvícola sapidus, después del trabajo de SEGU (1985), se convirtió en un nuevo hospedador mundial para el Anoplocephálido en cuestión. También después del trabajo de IVERN (1987) Clethrionomys glareolus se convirtió en nuevo hospedador ibérico del Cestodo. Según CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA (1987) en la Península Ibérica la mayoría de especies de Arvicólidos aparecen parasitadas por P_. omphalodes. Se ha comprobado su existencia en las dos especies de Arvícola, en Microtus (Pitymys) duodecimcostatus, en Microtus (M.) agrestis, en Microtus (M.) arvalis, en Microtus (Chionomys) nivalis y en Clethrionomys glareolus, y, por tanto, cabe pensar que dicho parási^ to se halla disperso por toda la geografía ibérica. CICLO EVOLUTIVO Los únicos datos que se conocen acerca de la biología del verme proceden de los estudios de KONTRIMAVICHUS y colaboradores (véase SEGU, 1985), quienes hallaron cisticercoides en Acaros de vida libre (Collem- bola), y tras la infestación de distintos Roedores aislaron el ejemplar adulto de P^. omphalodes. Como consecuencia de este dato, podemos afir- mar que se trata de un ciclo indirecto, típico de los Anoplocephálidos, en el que interviene un único hospedador intermediario que es un Acaro de vida libre. -83- v'jvrfe Fig. 13.- Escólex y cuello de Paranoplocephala omphalodes, la especie de Anoplocephálido más frecuente entre los Arvicólidos ibé- ricos. -84- V -85- PARANOPLOCEPHALA GRACILIS TENORA ET MURAI, 1980 Hospedadov: Microtus (M.) agrestis. Microhábótat: Intestino delgado. Enclaves: Queralbs. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Un ejemplar de Microtus (M.) agrestis procedente de Queralbs (Ge- roña) ha sido hallado parasitado por un verme que, gracias a las descrié ciones morfológicas y sistemáticas de TENORA & MURAI (1980) y TENORA, MURAI & VAUCHER (1986), ha sido clasificado como Paranoplocephala graci- lis. I?. gracilis es un Anoplocephálido de unos 120 mm de largo y de al- rededor de 350 segmentos. Los segmentos sexuales son trapezoidales y en ellos la relación longitud/anchura oscila entre 1:3 y 1:5. El escólex tiene un diámetro de 0,40 mm y las ventosas miden de 0,20 a 0,22 mm. La bolsa del cirro, con cirro espinoso, alcanza unas dimensiones de 0,19 mm por 0,08 mm en los segmentos maduros y de 0,28 mm por 0,10 mm en los pregrávidos. El número de testículos oscila entre 45 y 55 y se distri- huyen en el lado aporal, sobrepasando el canal excretor ventral. La va gina es muy larga (carácter muy típico de la especie) y alcanza casi la longitud de la bolsa del cirro (0,28 mm) . El ovario está situado en la mitad del anillo y por debajo aparece la glándula vitelógena, bastante ancha. La evolución uterina es similar a la de las especies de Parano- plocephala. Los huevos, con aparato piriforme bien desarrollado, miden 0,043 mm de promedio. Según los conocimientos actuales acerca de la morfología de las es pecies de Paranoplocephala parasitas de Roedores en Europa (SEGU, 1985) , P_. gracilis agrupa un complejo de formas de Anoplocephálidos caracteri- zados por pertenecer al género Paranoplocephala y presentar un escólex grande, vagina muy desarrollada, y distribución irregular del poro geni- tal, como características diferenciales. Todos los datos parecen apun- tar que dentro de este tipo "gracilis" pueden incluirse formas que mor- fológicamente son parecidas aunque presentan ligeras variaciones anató- micas y de tamaño (TENORA -com. pers. a FELIU- dispone de ejemplares de Paranoplocephala procedentes de Europa Oriental en los que la longitud es muy inferior a la del tipo "gracilis", a los que el investigador che_ -86- "minigracilis"). No obstante, recien-co califica provisionalmente de tes trabajos llevados a cabo con material de todo el continente europeo han corroborado de una manera clara la validez de la especie gracilis (TENORA, MURAI & VAUCHER, 1985; 1986). BIOGEOGRAFIA P_. gracilis es un helminto típico de Arvicólidos. Hasta el presen- te trabajo, todas las denuncias de dicha especie han sido sobre estos hospedadores. TENORA & MURAI (1980) lo citan en Microtus (M.) agrestis de Checoslovaquia y Suiza, Microtus (Chionomys) nivalis de Checoslova- quia y Rumania, Pitymys tatricus de Checoslovaquia, Pitymvs subterra- neus de Checoslovaquia, Polonia, Suiza y Hungría, Clethrionomvs glareo- lus de Checoslovaquia, Rumania y Hungría y Arvícola terrestris de Che- coslovaquia. Tal y como recopilaron CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA (1987) en la Península Ibérica P.. gracilis ha sido detectada en Arvícola sapi- dus, en Clethrionomys glareolus, en Microtus (M.) arvalis y en Microtus (M.) agrestis. CICLO EVOLUTIVO Por el momento no se conoce ningún dato concreto acerca del ciclo evolutivo de P^ gracilis. Cabe presuponer, no obstante, que será un ci- cío diheteroxeno con la intervención de un invertebrado (Acaro) como único hospedador intermediario. Para realizar dicho razonamiento nos ba samos en los escasos datos que de otras especies de Paranoplocephala han proporcionado los estudios biológicos, relacionados en la literatura. -87- -88- -89- PARANOPLOCEPHALA MASCOMAI MURAI, TENORA ET ROCAMOBA, 1980 Hospedados: Microtus (M.) cabrerae. Mzcrohábitat: Intestino delgado. Enclaves: Pelayos de la Presa, Santiago de Alcántara y Villanueva de los Escuderos. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Uno de los Cestodos más frecuentes en Microtus (M.) cabrerae ha sjL do Paranoplocephala mascomai. Se trata de un verme específico de esta especie de Arvicólido y del que MURAI, TENORA & ROCAMORA (1980) y TEÑO RA, MURAI & VAUCHER (1986) han efectuado la descripción morfológica co- rrespondiente. Este Anoplocephálido se caracteriza por presentar: a) un pequeño tamaño (14-21 mm de longitud); b) entre 90 y 135 segmentos en el estro- bilo; c) ventosas de 0,15 a 0,18 mm de diámetro; d) cirro espinoso; e) número de testículos oscilando entre 30 y 34; f) vagina desarrollando una fuerte musculatura; y g) huevos esféricos de 0,038-0,040 mm de diá- metro con aparato piriforme bien desarrollado (MURAI, TENORA & ROCAMO RA, 1980). El encuadre sistemático del Cestodo que nos ocupa nunca ha presen- tado inconvenientes, debido sin duda alguna a la reciente creación de la especie. Cabe recordar, sin embargo, que la familia Anoplocephalidae ha estado sometida durante largo tiempo a una problemática sistemática muy acentuada. Merced a los trabajos continuos de diversos helmintólo- gos (RAUSCH, 1976; TENORA & MURAI, 1980; TENORA, MURAI & VAUCHER, 1984 y 1985; SCHMIDT, 1986; etc.) ha podido elucidarse recientemente la posjl ción sistemática correcta de esta familia de Platelmintos. BI0GE0GRAFIA Resulta interesante hacer constar que Paranoplocephala mascomai es una de las pocas especies del género que presenta una marcada especifi- cidad para una sola especie de Arvicólido. Generalmente, las especies de Paranoplocephala parásitas de Arvicólidos europeos son helmintos oli_ goxenos. En este sentido no hay más que observar los espectros vermidia_ nos de los representantes de esta familia de Roedores en Iberia para -90- comprobar dicha realidad (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). Se gún dichos autores la especie de Paranoplocephala ibérica más expandida entre los Arvicólidos es P^ omphalodes, seguida de P_. gracilis. Dado que M. (M.) cabrerae es el único representante Arvicólido endémico de la Península Ibérica, cabe la posibilidad de que la estenoxenia de P. mascomai esté relacionada con el endemismo del hospedador, ya que quizás el origen del verme haya venido condicionado por el aislamiento peninsu lar de M. (M.) cabrerae respecto a otras formas de Paranoplocephala dis_ persas por todo el viejo continente con los Arvicólidos, sus hospedado- res habituales. La primera denuncia de P.. mascomai en España se debe a sus autores originales. Con posterioridad el helminto ha estado citado en todos aquellos escritos referentes a Microtus (M.) cabrerae, dado que el Ces- todo acompaña habitualmente a dicho hospedador (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). CICLO EVOLUTIVO En cuanto a la biología de este Platelminto cabe decir que hasta el presente no se tienen datos concretos. Atendiendo al ciclo de vida que presentan las especies de Paranoplocephala (SEGU, 1985) lo lógico es pensar que P^. mascomai sea un helminto diheteroxeno, con ciclo de vi^ da indirecto, en el que actúa un Acaro como hospedador intermediario. A propósito de este ciclo evolutivo vale la pena añadir que quizás la di- lucidación del mismo podría aportar algún dato de interés respecto a la estenoxenia del parásito y su distribución geográfica en el marco de la Región Paleártica. Lamentablemente, la ausencia general de datos acerca del ciclo de vida de los Anoplocephálidos parásitos de Roedores hace presagiable que este proceso va a ser muy difícil, al menos a cor- to plazo. -91- -92- r: - ém:~- ;» - •• f» -93- CATENOTAENIA SE. AFF. ASIATICA TENORA ET MURAI, 1975 Hospedado?: Microtus (M.) agrestes. Micvohábi-tat: Intestino delgado. Enclaves: La Molina. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Después de consultar los escritos de TENORA & MURAI (1975) y TENORA, MAS-COMA, MURAI & FELIU (1980) decidimos denominar como Catenotaenia sp. aff. asiatica a unos Cestodos hallados en un M. agrestis de La Molina. El motivo de dicha adscripción fue el deficiente estado en que fueron halla- dos dichos Platelmintos y su evidente similitud con la especie Catenotae- nia asiatica. Para evitar una clasificación específica arriesgada, opta- mos por la denominación antes aludida, quedando por tanto como provisio- nal la determinación de dicha especie de Catenoténido. Los Platelmintos aislados de M. (M.) agrestis alcanzaron una long_i tud de 65-92 mm y una anchura de 720-828 ^im, presentando un estróbilo constituido por 60-69 segmentos. El escólex midió, en valores máximo y mínimo, de 324 a 243 pm de diámetro, con ventosas de 106-147 ^im. Los po^ ros genitales alternaron de manera irregular. En lo oue concierne a la organografía genital, cabe apuntar unas dimensiones de la bolsa del ci- rro de 121 a 182 ^rni de longitud por 53-82 pm de anchura; el cirro osteri tó espinas en su porción terminal. El número de testículos fue de 70-76 por anillo. Las ramas uterinas secundarias aparecieron en número de 21- 22x2 por segmento. Los huevos midieron 32-39/26-32 pm y sus oncosferas 18-21/21-23 ^jm. Al respecto de la Sistemática de este helminto, cabe subrayar aue la del género Catenotaenia pasó por momentos de gran confusionismo has- ta que TENORA, MAS-COMA, MURAI & FELIU (1980) sentaron de un modo defi- nitivo la Sistemática de los Catenoténidos. Según MAS-COMA, TENORA & RO CAMORA (1978) hay una clara afinidad de C^. asiatica por infestar espe- cies de Arvicólidos, la misma que parecen presentar Catenotaenia den- dritica por Sciurus vulgaris, Catenotaenia nusilla por Mus musculus v Catenotaenia cricetorum por Clethrionomvs glareolus. -94- BIOGEOGRAFIA A pesar de lo que apuntaron MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA (loe. cit.) a propósito de la afinidad de C. asiatica hacia las especies de Micro- tus, hasta el momento la especie de Catenoténido sólo ha sido hallada en Iberia en dos ocasiones. La primera en la denuncia de los citados autores y la segunda por la presente cita. Ello hace suponer que el verme presenta una área de expansión restringida en la Península, aun- que siempre ligada a ejemplares de Microtus. Además, la ausencia del verme en las helmintofaúnas de otros Microtus en Iberia (VILLAGRASA, 1986; RIBERA, 1986; CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987) presupo- ne un paralelismo en la expansión ibérica de M. (M.) agrestis y de C. asiatica. Según MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA (1978), C_. asiatica se disemina por toda la Región Eurasiática. CICLO EVOLUTIVO Según nuestros conocimientos no se ha desarrollado todavía el ci- cío biológico de C^. asiatica en el laboratorio. Por otros datos, refe- rentes a especies de Catenotaenia, cabe intuir para C. asiatica un ci- cío diheteroxeno con la intervención de un Acaro de vida libre como hospedador intermediario (remitimos al lector a los trabajos de FELIU, 1980 y MOTJE, 1984 en los que se da a conocer la biología de C. pusi- lia, parásito del ratón casero en Iberia). -95- HYMENOLEPIS ASYMMETRICA JANICKI, 1904 Hospedado?: Microtus (M.) agrestis. Microhábitat: Intestino delgado. Enclaves: El Rasillo de Cameros y Queralbs. MORFOLOGIA I SISTEMATICA Varios Cestodos armados correspondientes a Hymenolepis asymmetri- ca han sido hallados en el intestino delgado de ejemplares de Microtus (M.) agrestis. Para su clasificación ha resultado fundamental la obsei: vación de la forma cricetoide de los ganchos del escólex, así como sus dimensiones (19-20 pm) y el número. Para ello ha sido también muy útil la consideración de diversas descripciones del verme (BAER & TENORA, 1970; MURAI, 1974; FELIU, GISBERT & REY, 1985; etc.). SEGU (1985) halló H_. asymmetrica en Arvicola sapidus de Estación de Jalur (Pontevedra) y este hecho le permitió escribir todo lo relati_ vo a la problemática sistemática de esta especie. Con anterioridad BAER & TENORA (1970) ya habían tratado a su vez con profundidad este aspecto. BIOGEOGRAFIA II. asymmetrica ha sido denunciada en la Península Ibérica por MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA (1978) en Microtus (M.) agrestis; por SE- GU (1985) y FELIU, GISBERT & REY (1985) en Arvicola sapidus; por IVERN (1987) en Clethrionomys glareolus, y por el presente trabajo se ratifica su presencia en Microtus (M.) agrestis. La prevalencia del Cestodo entre los Roedores hispanos apunta ha^ cia una mayor afinidad del parásito por representantes de la familia Arvicolidae (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). Como es habi- tual entre los Hymenolepídidos infestantes de Arvicólidos ibéricos, II. asymmetrica ha presentado una tasa de infestación muy baja en el presente trabajo. Este hecho, posiblemente, es debido a las costum- bres alimenticias de estos Roedores que sin duda influyen con un ele- vado peso específico sobre los índices parasitarios de los helmintos heteroxenos. En la Región Paleártica el Cestodo ha sido denunciado en distin- -96- tas especies de Múridos y Arvicólidos, con tasas de infestación casi siempre bajas (véase BAER & TENORA, 1970; FELIU, GISBERT & REY, 1985). CICLO EVOLUTIVO H_. asvmmetrica presenta un ciclo de vida indirecto, en el que co mo hospedadores definitivos actúan Roedores, preferentemente Arvicóli^ dos, y como hospedadores intermediarios diversas especies de Insectos. Esta afirmación debe ser considerada como hipotética pues la realiza- mos en función del conocimiento completo de los ciclos de vida de otros Hymenolepídidos (véase la obra de FELIU, 1980, en la que se ex- pone el ciclo evolutivo de diversas especies del género Hymenolepis parásitas de Múridos) ya que, según nuestros datos, no se conocen da- tos concretos del ciclo de vida de Hymenolepis asvmmetrica. NEMATODA -98- TRICHURIS SP. Hospedadorss: Microtus (M.) agrestis y Microtus (M.) cabrerae. Mic?ohábitat: Intestino ciego. Enclaves: Bossost-Aubert, El Rasillo de Cameros, Larna, Queralbs v Sabi- ñañigo. MORFOLOGIA I SISTEMATICA Algunos helmintos hallados en el intestino ciego de Microtus (M.) agrestis y Microtus (M.) cabrerae no han sido incluidos en ninguna espe- cié de Trichuris debido a la no detección de ejemplares macho. En efec- to, al igual aue casi todos los autores oue han estudiado las helminto- faunas de los Arvicólidos europeos (BERNARD, 1964; SEGU, 1985; VILLAGRA- SA, 1986), no se ha podido obtener ningún individuo macho entre los Tri- churis del presente trabajo para poder comprobar así su verdadera identi dad específica. Las hembras de Trichuris halladas presentaban una morfo logia y una morfometría similares a las de la especie T. muris. Con res- pecto a esta problemática, cabe decir aue FELIU (com. pers.) ha conseguí^ do aislar 4 machos de Trichuris de una población de Microtus (M.) arva- lis del Pirineo de Huesca. El estudio muy superficial de este material ha permitido detectar al autor diferencias significativas entre el Tri- churis de Microtus y T. muris, basadas en la diferente longitud y diáme- tro máximo de la espícula de los machos detectados en Arvicólidos, con respecto a la espícula del macho de T. muris. Sin duda, este hallazgo de^ be suponer el inicio de un estudio profundo de la morfoanatomía del ma- cho de Trichuris parásito de Arvicólidos, aue probablemente conducirá a la erección de una nueva especie para la Ciencia. Estas diferencias morfológicas complementan las de tipo bioecológi- co detectadas, entre otros, por FELIU, TORRES, GALLEGO, GOSALBEZ & VEN- TURA (1985) y posteriormente por TORRES (1988) en la rata de agua (Arvi- cola sapidus) del Delta del Ebro. Este último autor explicó la presencia de Trichuris en Arvicola y Mus procedentes del mismo biotopo (l'Encanvis^ sada) considerando los vermes como dos especies distintas (este fenómeno es similar al que detectó BERNARD, 1964 en Francia en una población de Apodemus svlvaticus y Microtus arvalis, denominando Trichuris sp. al ma- terial helmintológico hallado en la especie de Arvicólido). -99- BIOGEOGRAFIA Al tratarse de una especie desconocida, nada puede decirse sobre su probable distribución geográfica. En este sentido tampoco el carácter cosmopolita de la especie T. muris aporta sugerencia alguna, ya que sus hospedadores típicos (Múridos) se hallan asimismo extendidos por doquier. Cabe por tanto esperar la probable afinidad de Trichuris sp. hacia los Arvicólidos en la Región Paleártica para llegar a dilucidar la corología de este Trichúrido en Iberia y en el resto de Europa. Los hallazgos de Trichuris en especies de Arvicólidos de la Penínsia la Ibérica (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987), presuponen una am plia distribución de esta especie de Nematodo en nuestro país, acompañari do a los representantes de esta familia de Roedores Miomorfos. CICLO EVOLUTIVO Trichuris sp., como ya se conoce en otros Trichúridos (FELIU, 1980), debe poseer un ciclo directo, propio de un Nematodo monoxeno pseudogeo- helminto. El embrión empezaría su desarrollo en el interior del huevo en el medio externo. La infestación del hospedador se produciría por vía bii cal, eclosionando los huevos directamente en el intestino ciego. En el caso de esta especie parásita de Arvicólidos se ha llegado a presuponer una partenogénesis por parte de la hembra o una fecundación precoz por parte del macho (BERNARD, 1960) , dada la dificultad de encontrar machos en los hospedadores diseccionados. -100- -101- HELIGM0S0M0IDES LAEVIS (DUJARDIN, 1845) Hospedador: Microtus (M.) agrestis. M'iovoháb'ítat: Intestino delgado. Enclaves: Benasque, Bixessarri, Bossost-Aubert, Canillo, Elizondo, El Rasillo de Cameros, Els Cortáis, Encamp, Encodina, Pal, Que- ralbs. Revilla de Camargo, Tona y Viladrau. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Numerosos Heligmosómidos hallados en el intestino delgado de Mi- crotus (M.) agrestis han sido identificados como Heligmosomoides laevis. Para ello nos hemos basado/fundamentalmente, en las características del extremo posterior del verme (machos con bolsa copulatriz simétrica de morfología típica, con espícula de 450-507 pm y sin gubernáculo, y hem- bras con vulva y ano a 417-447 pm y 75-127 pm respectivamente del extre mo posterior) y en las dimensiones de los huevos (de 67/45 pm). Asimis- mo, estos datos concuerdan con los proporcionados, para esta misma esp£ cié, por parte de autores como SKRJABIN, SHIKHOBALOVA & SHULT'S (1954), DURETTE-DESSET (1968) y MESZAROS (1977), entre otros, que han hallado a la especie en Europa. Desde que DUJARDIN (1845) describió originalmente a la especie en cuestión, H. laevis ha sido numerosas veces sinonimizado con otras espe^ cies similares. Gracias a los estudios de DURETTE-DESSET (1968 y 1971) y MESZAROS (1977) se conoce, hoy en día, perfectamente la posición sis- temática de H. laevis (véase SEGU, 1985, VILLAGRASA, 1986 y RIBERA, 1986, que han incidido también en el tema). BIOGEOGRAFIA Estamos ante un Heligmosómido que es parásito en la Región Paleár- tica y con numerosas citas en Múridos, Arvicólidos y Cricétidos (véase la revisión de MESZAROS, 1977). Según los resultados de abundantes pesquisas helmintológicas real_i zadas en España a partir de Roedores (FELIU, 1983; CLIMENT, FELIU, ESTE_ BAN & MAS-COMA, 1987) y a la vista de la elevada incidencia del Heligmo sómido en Arvicólidos, cabe pensar que gran número de las denuncias eu- ropeas, especialmente en el caso de Roedores no Arvicólidos, no corres- -102- pondan a H_. laevis. Cabe citar que esta hipótesis fue ya compartida por FELIU, MAS-COMA, ROSET & GALLEGO (1984). En España, MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA (1978) realizaron la prime- ra denuncia del helminto en Microtus (M.) agrestis y Microtus (Chiono- mvs) nivalis. Posteriormente ha sido denunciada su presencia en Arvico- la terrestris y Arvicola sapidus por FELIU, MAS-COMA, ROSET & GALLEGO (1984), FELIU, ESTEBAN, MAS-COMA & GALLEGO (1985) y FELIU, MAS-COMA, TO RRES & GALLEGO (en prensa); en Microtus (Chionomys) nivalis lo hicieron RIBERA (1986) y FELIU (1987 b); y en Microtus (M.) arvalis y Microtus (Pitymys) lusitanicus VILLAGRASA (1986) y VILLAGRASA, FELIU & GALLEGO (1987) . CICLO EVOLUTIVO Bl. laevis es un geohelminto monoxeno y por tanto presenta un ciclo de vida directo, sin la participación de hospedador intermediario. A pe^ sar de que la biología de este Heligmosómido es muy poco conocida, pode^ nos adquirir una idea del funcionamiento del ciclo evolutivo de HL lae- vis en la naturaleza, así como de las influencias del medio ambiente en la viabilidad de sus distintas fases de vida libre, por los datos que actualmente se poseen sobre la bioecología de otros geohelmintos parás¿ tos de Múridos (véase la revisión de FELIU, 1980). -103- Fig. 20.- Heligmosomoides laevis parásito de M. agrestis en el Pirineo de Huesca. Extremo caudal de un macho. -104- -105- HELIGMOSOMUM COSTELLATUM (DUJARDIN, 1645) Hosvedador: Microtus (M.) agrestis. Mzerohábiiat: Intestino delgado. Enclaves: Sabiñánigo. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Tres Microtus (M.) agrestis procedentes de Sabiñánigo (Huesca) presentaron infestación en el intestino delgado por unos Neraatodos que han sido clasificados como Heligmosomum costellatum, tras la observa- ción de sus características (véase MESZAROS & MURAI, 1979; GENOV & YAN CEV, 1981; etc.). La especie de Heligmosómido en cuestión se caracteriza por presen tar: a) dos alas laterales en el extremo cefálico; b) bolsa copulatriz simétrica en los machos; c) extremo posterior de las hembras acabado en una típica proyección coniforme; y d) estrías del cuerpo siempre transversales. La bolsa copulatriz consta de una costilla dorsal corta y ramifi- cada en cuatro ramas, de las cuales, las dos más externas son más cor- tas que las otras dos internas. Las costillas externo-dorsales son lar_ gas y delgadas, y salen del mismo tronco aue las laterales. Las costi- lias ventrales y latero-ventrales son más robustas y se propagan jun- tas alcanzando el tronco común junto con la costilla ventro-lateral. En varias ocasiones H. costellatum ha sido sinonimizado con otras especies próximas. TENORA & MESZAROS (1971) realizaron una revisión so bre este aspecto sistemático, de tal manera que hoy en día parece cía- ra la posición sistemática del Nematelminto, especialmente si se consi_ dera que los Heligmosómidos están siendo continuamente estudiados por en Francia (al respecto cabe citar el completoDURETTE-DESSET V col escrito de DURETTE-DESSET & CHABAUD, 1981). • / BI0GE0GRAFIA En la Península Ibérica H. costellatum ha sido detectado parasi- tando prioritariamente a Arvicólidos. Ya fue citado en Pitymvs mariae de tres provincias españolas por PROKOPIC & TENORA (1975). Previamen- te en Burguete (Navarra), TENORA & MESZAROS (1971) lo habían hallado -106- infestando a Pitymys duodecimcostatus■ ROSET (1979) citó al verme en cuestión sobre este último hospedador procedente de Villanueva de Sije na (Huesca). Más recientemente fue denunciado por IVERN, FELIU & GALLE_ GO (1985) en 'Clethrionomys qlareolus y por RIBERA (1986) en Microtus (Chionomvs) nivalis. Por último VILLAGRASA (1986) realizó la primera cita peninsular de H. costellatum en Microtus (M.) arvalis y en Micro- tus (Pitymys) lusitanicus. Por el presente trabajo se incorpora a la lista de hospedadores hispanos de H. costellatum la ratilla agreste (Microtus (M.) agrestis^ . Sin embargo, en Múridos peninsulares, sólo existe la denuncia de un macho del Heligmosómido parasitando a un Apodemus svlvaticus proce- dente del Valle de Arán (FELIU, MAS-COMA & GALLEGO, 1984). DURETTE-DESSET (1971) ya expuso que H_. costellatum era un Nemato- do que habitualmente parasitaba a Arvicólidos; esto parece ser confir- mado por los comentarios anteriores. Debido a estas consideraciones, cabe pensar en la cohabitabilidad del Múrido con los Arvicólidos como argumento para entender la presencia de H.. costellatum en el ratón de campo ibérico antes citado. CICLO EVOLUTIVO 13. costellatum presenta el ciclo de vida típico de los Heligmosó- midos y podríamos decir que es el ciclo propio de los Nematodos geohe_l mintos. Aunque no se posee ningún dato puntual acerca de su ciclo de vida, se puede deducir su evolución gracias a obras tales como las de FELIU (1980) y MARINA (1982), referentes a la biología de otras espe- cies de Heligmosómidos. -107- & i m .» ~ fen- hr m Fig. 22.- Extremo caudal de un macho de Heligmosomum eostellatum ais- lado de un M. aqrestis de Sabiñánigo (Huesca). -108- CAROLINENSIS MINUTUS (DUJARDIN, 1845) Hospedador: Microtus (M.) agrestis. Microhabiiat: Intestino delgado. Enclaves: Arrós y Valle de Soba. MORFOLOGIA 1 SISTEMATICA Dos Nematodos hallados en Microtus (M.) agrestis han correspondi- do a ejemplares de Carolinensis minutus. La morfología de los dos ejem piares ha coincidido con la observada en diversas descripciones biblio gráficas (DURETTE-DESSET, 1968; TENORA, QUENTIN & DURETTE-DESSET, 1974) para este Heligmonéllido. El helminto que nos ocupa, descrito como Strongylus minutus, fue detectado en Arvicola terrestris en Francia. Posteriormente, y también en el mismo hospedador en Rusia, se describió como Longistrata volgaen- sis Schulz, 1926 (TENORA, QUENTIN & DURETTE-DESSET, 1974). A partir de entonces la especie fue detectada en diversos Roedores en Europa, has- ta que DURETTE-DESSET (1971) la incluyó dentro del género Boreostrongy- lus, que ella misma creó. DURETTE-DESSET & CHABAUD (1981) enmarcaron este género dentro de la familia Heligmonellidae (Skrjabin et Schikho- balova, 1952, tribu) Durette-Desset et Chabaud, 1977, subfamilia Nippcs strongylinae Durette-Desset, 1971. Desde el trabajo de DURETTE-DESSET (1983) la especie se denomina Carolinensis minutus, al haber entrado en sinonimia Boreostrongylus con el nuevo género creado por la inves- tigadora francesa. El género Carolinensis se incluye dentro de los Nijo postrongylinos. BIOGEOGRAFIA Merced a los datos que hoy en día se poseen de C. minutus, cabe pensar que estamos ante un verme típico de Roedores Arvicólidos, y en especial de aquellos que frecuentan hábitats húmedos o próximos a cur- sos de agua. Esta hipótesis, de la que TENORA, QUENTIN & DURETTE-DESSET (1974) dieron también cuenta, es posible efectuarla después de conside- rar todos los datos bioecológicos que la bibliografía ha proporcionado hasta el presente (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). Además, en la Península Ibérica,el verme ha aparecido siempre mayoritariamente -109- en Arvicola sapidus, animal de costumbres anfibias y esporádicamente en Clethrionomys glareolus y Microtus (M.) aqrestis procedentes de encía- ves lindantes con zonas encharcadas, lo que hace presuponer gue el Nema todo está adaptado especialmente a la rata de agua, A. sapidus, e infes ta por cohabitabilidad a otros Arvicólidos que invaden los biotopos an- fibios que emplea A. sapidus para vivir. CICLO EVOLUTIVO El hecho de aue C_. minutus sea un parásito de Arvicólidos ha difi- cuitado, posiblemente, la realización de experiencias biológicas. Una prueba de ello podría estar en el hecho de que otros NematodoS/ geohel- mintos como él y parásitos de Múridos peridomésticos o silvestres -Nip- postrongylus brasiliensis (Travassos, 1914) y Heligmosomoides polygyrus (Dujardin, 1845)-/han aportado muchos datos de su ciclo evolutivo que se reflejan en la literatura (TORRES, 1983; ESTEBAN, 1983; MOLINA, 1984; etc.) . A pesar de no poseer ningún dato sobre la evolución de C. minutus, tanto dentro como fuera del hospedador, su condición de parásito geohe_l minto monoxeno, debido a su posición sistemática, permite comprender que el Nematodo infeste con mucha más incidencia a los hospedadores que habitan biotopos de humedad permanente, en los cuales las fases larva- rias de vida libre del verme encuentran las condiciones óptimas para su evolución. -110- SYFEACIA NIGERIASA BAYLISJ 1928 Rospedadoves: Microtus (M.) aarestis y Microtus (M.) cabrerae. M'icYoháb'itats: Intestino grueso y ciego. Enclaves: Arrós, Bixessarri, Bossost-Aubert, Canillo, Elizondo, El Ra- sillo de Cameros, Els Cortáis, Encamp, Encodina, Pelayos de la Presa, Queralbs, Revilla de Camargo, Sabiñánigo y Villa- nueva de la Vera. MORFOLOGIA I SISTEMATICA En gran cantidad de hospedadores (tanto Microtus (M.) agrestis co mo Microtus (M.) cabrerae) se ha detectado un Oxyúrido clasificado co- mo Syphacia nigeriana. Para esta determinación hemos usado múltiples descripciones de este verme, pero en especial los trabajos de OUENTIN (1971), TENORA & MESZAROS (1975) y GENOV & YANCEV (1980). S_. nigeriana es una especie que morfológicamente se parece mucho a Syphacia obvelata (Rudolphi, 1802) , y por este motivo algunos auto- res,como OGDEN (1971), las han sinonimizado. Sin embargo, la mayoría de han considerado a £. nigeriana y S_. obvelata como especies distintas (STAMMER, 1955; BERNARD, 1963; QUENTIN, 1971; SHARPILO, 1973; etc.) . Cabe destacar, por otra parte, el trabajo de BARUS, TENORA & WI_ GER (1979), en el cual, después de realizar un exhaustivo estudio al microscopio electrónico, se observó diferencias entre las dos especies en la cubierta de los huevos. estudios S^. nigeriana ha sido también sinonimizada con Syphacia petrusewic- zi Bernard, 1966 (véase TENORA, MESZAROS & WIGER, 1977), si bien actual, mente la diferencia entre ambos Oxyúridos es clara, tanto faunística,cc^ mo sistemáticamente (HUGOT, 1986). BIOGEOGRAFIA S^. nigeriana es parásito de Arvicólidos del género Microtus. Este aspecto, que hoy en día parece comprobado (véase TENORA & MESZAROS, 1975; GENOV & YANCEV, 1980; HUGOT, 1986), ayuda a diferenciar £. nige- riana de S^. obvelata, pués esta última presenta una marcada estenoxenia hacia el ratón casero Mus musculus (FELIU, 1980; FELIU, MAS-COMA & GA- LLEGO, 1980; HUGOT, 1986). -111- En España, MAS-COMA & GALLEGO (1977) determinaron como S_. nigeria- na el material extraído de Arvicola sapidus, el cual posteriormente ha sido clasificado como Syphacia arvicolae Sharpilo, 1973 (véase TORRES, 1983; ROSET, ROCAMORA, FELIU & MAS-COMA, 1983; etc.) de un modo erró- neo, puesto que el propio HUGOT (1986) ha sinonimizado arvicolae con nigeriana. Posteriormente, también en España, MAS-COMA, TENORA & ROCAMORA (1978) detectaron a S.. nigeriana en ejemplares de Microtus (Chionomys) nivalis y Microtus (M.) agrestis de Oueralbs y VILLAGRASA (1986) citó a Microtus (M.) arvalis y Microtus (Pitymvs) lusitanicus como hospeda- dores de S. nigeriana. Por el presente trabajo, además de la presencia conocida de dicho parásito en Microtus (M.) agrestis, se añade como nuevo hospedador a Microtus (M.) cabrerae. CICLO EVOLUTIVO Hasta la actualidad no hay mucha literatura referente a la biolo- gía de Syphacia spp. de Arvicólidos paleárticos. En concreto, en el ca- so que nos ocupa, no se conoce ningún dato del ciclo biológico, ni niri guna experiencia en laboratorio. De todos modos, si nos basamos en datos de otras especies del gé- ñero Syphacia que parasitan a Múridos (FELIU, 1980), se puede aventu- rar para este Oxyúrido un ciclo evolutivo directo, semejante al de , S_. obvelata o S. muris en los Múridos o al de Enterobius ver-stroma micularis (Linnaeus, 1758) en el hombre. Basándonos en esto, £>. nige- riana se puede definir como un Nematodo monoxeno ageohelminto, o sea, un helminto cuya hembra pone huevos embrionados y con capacidad de iii vadir un nuevo hospedador en el momento de la puesta. -112- MASTOPHORUS MURIS (GMELIN, 1790) Hospedadov: Microtus (M.) agrestis. Micvohábitai: Estómago. Enclaves: Els Cortáis y Valí d'lncles. MORFOLOGIA Y SISTEMATICA Varias características nos han permitido caracterizar unos Spiro- cércidos como Mastophorus muris. Estas características han sido básica_ mente: la morfología de las estructuras cefálicas y caudales, su loca- lización estomacal y la naturaleza de los hospedadores parasitados. Además, los trabajos de WERTHEIM (1962) y OUENTIN (1970) han sido de gran utilidad para comparar anatómica y métricamente los ejemplares aislados de Microtus (M.) agrestis. En varias ocasiones M. muris había sido citada como Protospirura muris (HALL, 1916; BAYLIS, 1928; BERNARD, 1963; etc.), hasta que QUEN- TIN (1970) estableció con claridad la diferencia existente entre los dos géneros, tanto a nivel larvario,como a nivel de adulto. En la actualidad, M. muris se encuadra en la familia Spirocerci- dae Chitwood et Wehr, 1932 y en la subfamilia Mastophorinae Quentin, 1970. BIOGEOGRAFIA M. muris es un Nematodo cosmopolita (FELIU, 1980; MOTJE, 1984; SIS RRA, 1984; etc.). Tanto en Múridos, como en Arvicólidos, se ha denuncia^ do en numerosas ocasiones. En efecto, el parásito ha sido citado en Mil ridos europeos por HALL (1916) , BAYLIS (1928), FURMAGA (1957), SCHMIDT (1961), CHIRIAC & HAMAR (1966) y BERNARD (1969) entre otros, y en Arvi_ cólidos de Europa por BERNARD (1961) , DOLLFUS et al., (1961), PROKOPIC & GENOV (1974), etc. En España esta especie ha sido hallada, prioritariamente en Múri- dos, en varias ocasiones. Así, en Rattus norvegicus la han hallado LO^ PEZ-NEYRA (1947), GALLEGO 3ERENGUER (1959) y AGUILO, FELIU, TORRES & GALLEGO (1987), entre otros; en Apodemus sylvaticus MAS-COMA (1976), FELIU, MAS-COMA & GALLEGO (1981, 1984 y 1985),MAS-COMA & FELIU (1977), etc.; y en Mus musculus y Mus spretus FELIU (1980) y FELIU, MAS-COMA & -113- GALLEGO (1980), además de otros, han conseguido detectarla. En Arvicólidos,M. muris ha sido mucho menos frecuente, y sólo ha sido detectado, con anterioridad al presente trabajo, en Clethrionomvs glareolus por IVERN, FELIU & GALLEGO (1985) e IVERN (1987). Por el tra bajo que nos ocupa, se añade Microtus (M.) agrestis a la lista de hos- pedadores definitivos del Nematelminto. CICLO EVOLUTIVO Hasta el momento han aparecido numerosos trabajos sobre la bio- logia de M. muris; pero, entre ellos,cabe destacar las obras de BEAU- COURNU & CHABAUD (1963), GOLVAN, RIOUX & CHABAUD (1963) y QUENTIN (1970). Gracias a estos escritos se puede deducir que el ciclo de vida del citado verme es indirecto, siendo los hospedadores intermediarios diversos Insectos,que son infestados con muy baja especificidad por parte del parásito. FELIU (1980) y MARINA (1982) puntualizaron en sus trabajos la li¿ ta de hospedadores intermediarios conocidos para M. muris. CAPITULO TERCERO COMPOSICION CUALITATIVA Y CUANTITATIVA DE LAS HELMINTOFAUNAS DE LAS ESPECIES HOSPEDADORAS -115- 3.1.- COMPOSICION CUALITATIVA Después de haber analizado detenidamente cada una de las especies vermidianas halladas en M. agrestis y en M. cabrerae, pasamos a estudiar los espectros cualitativos de ambos Roedores. Ello nos permitirá configu rar las respectivas helmintofaunas y compararlas con las que presentan otras especies de Arvicólidos pobladoras del entorno ibérico. 3.1.1.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) AGRESTIS La disección y posterior estudio parasitológico de los especímenes de Microtus (Microtus). agrestis ha permitido detectar un total de 17 es- pecies helmintianas, de las aue 3 son Tremátodos Digénidos, 8 Cestodos y 6 Nematodos. Estas especies son: Trematoda Notocotvlus neyrai Mediogonimus jourdanei Plagiorchis sp. Cestoda Hvdatigera taeniaeformis larvae Taenia taenuicollis larvae Taenia martis larvae Anoplocephaloides dentata Paranoplocephala omphalodes Paranoplocephala gracilis Catenotaenia sp. aff. asiatica Hvmenolepis asymmetrica Nematoda Trichuris sp. Heligmosomoides laevis Heligmosomum costellatum Carolinensis minutus Svphacia nigeriana Mastophorus muris El cuadro vermidiano aludido recuerda el de cualquiera de los re- oresentantes de la familia Arvicolidae. En efecto, de las 17 especies -116- parásitas, la mayoría son típicas de la familia, es decir son parásitos oligoxenos. Entre estas especies cabe citar a Notocotvlus neyrai, Medio- gonimus jourdanei, Taenia taenuicollis, Taenia martis, Anoplocephaloides dentata, Paranoplocephala omphalodes, Paranoplocephala gracilis, Hymeno- lepis asymmetrica, Trichuris sp., Heligmosomoides laevis, Heligmosomum costellatum, Carolinensis minutus y Svphacia nigeriana. El resto de los helmintos son eurixenos (Plagiorchis sp., Hydatigera taeniaeformis, Mas- tophorus muris) , a excepción de Catenotaenia sp. aff. asiatica que pare- ce mostrar una clara prioridad por infestar a M. agrestis (verme esteno- xeno). Al comparar este cuadro parasitario con el ostentado por otras e£ pecies de Arvicólidos aparecen unas claras analogías. Así, por ejemplo, de todas las especies parásitas que.IVERN (1987) halló en Clethrionomys glareolus, 9 han sido también halladas en Microtus agrestis (M. jourda- nei, H. taeniaeformis, T. taenuicollis, A. dentata, P^. omphalodes, P. gracilis, II. asymmetrica, Trichuris sp. y M. muris) y 11, aisladas por el citado autor en el topillo rojo, no se han encontrado entre los indi- viduos de ratilla agreste (Brachylaima sp., Corrigia vitta, Cladotaenia globifera larvae, Mesocestoides sp. larvae, Catenotaenia cricetorum, Hy- menolepis hórrida, Aonchotheca annulosa/ Aonchotheca muris-sylvatici, Angiostronqylus dujardini, Heligmosomoides glareoli y Svphacia petruse- wiczi). Hay que tener en cuenta, sin embargo, que el topillo rojo cons- tituye una de las especies más expandidas por todo el territorio nació- nal, lo que repercute en su helmintofauna, cualitativamente la más rica de todas las que aparecen en Arvicólidos ibéricos. La similitud antes aludida se confirma cuando se observa el cuadro parasitario de un hospedadOr, no tan diseminado por Iberia, como es el caso de Microtus (Chionomys) nivalis. Según RIBERA (1986) la ratilla ni val ibérica presenta un espectro de helmintos constituido por 15 espe- cies, de las que 11 también han sido denunciadas en M. agrestis de núes tro trabajo (H. taeniaeformis, T. taenuicollis, A. dentata, omphalo- des, P^. gracilis, Trichuris sp. , H. laevis, H. costellatum, C. minutus, £. nigeriana y M. muris). El resto de especies aisladas de M. nivalis (Paranoplocephala blanchardi, Hymenolepis hórrida, Heligmosomoides gla- reoli y Aspiculuris tetraptera) son a su vez especies típicas de Arvicó lidos y conforman un cuadro vermidiano similar al detectado para M. agrestis (15 especies en la ratilla nival, 17 en la ratilla agreste). La presencia de Catenotaenia sp. aff. asiatica en M. agrestis y su -117- ausencia en otras especies de Arvicólidos en Iberia se entiende por la estenoxenia que parece mostrar el Catenoténido hacia M. agrestis. En cambio, cabe la posibilidad de que futuras prospecciones con la ratilla agreste de la Península permitan detectar aquellos vermes oligoxenos, propios de Arvicólidos, que hasta el momento no se han hallado en el hospedador en cuestión. 3.1.2.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) CABRERAE En dicha especie hospedadora, y según los datos obtenidos en el presente trabajo, su helmintofauna queda constituida por: Trematoda Notocotvlus neyrai Cestoda Taenia taenuicollis larvae Anoplocephaloides dentata Paranoplocephala omphalodes Paranoplocephala mascomai Nematoda Svphacia nigeriana Se trata, por consiguiente, de un espectro parasitario relativa- mente pobre, al menos en comparación con el de otros Arvicólidos ibér_i eos (1 especie de Trematodo Digénido, 4 Cestodos y 1 Nematodo). No ob¿ tante, la vermifauna de Microtus (M.) cabrerae se adapta a la de las especies hospedadoras de su familia, con cuatro especies típicas de Ai: vicólidos (Taenia taenuicollis, Anoplocephaloides dentata, Paranoploce- phala omphalodes y Syphacia nigeriana) y una (Notocotylus nevrai) euri- xena, aunque habitualmente presente en Arvicola sapidus. Tan sólo Para- noplocephala mascomai da singularidad a la helmintofauna de Microtus (M.) cabrerae, al tratarse de un helminto oioxeno, el cual posiblemen- te se adaptó a este hospedador,dado el carácter endémico peninsular del Arvicólido en cuestión. Diversas pueden haber sido las causas por las que el cuadro helmin tiano de M. cabrerae ha resultado cualitativamente pobre. A nuestro en- tender, las más importantes parecen ser: a) el bajo número de indivi- -118- dúos de la especie que se han diseccionado; b) la débil expansión, sólo en el Centro de la Península, del Arvicólido en- Iberia; c) el tipo de biotopos que invade el Roedor; y d) la poco frecuente cohabitabilidad que parece llevar a cabo el hospedador con otros Roedores Miomorfos del entorno. Sean cuales sean las causas que han incidido sobre la helminto fauna de M. cabrerae, lo que si está comprobado es que estamos frente al Arvicólido con el menor número de especies helmintianas de entre to- dos los que habitan la España peninsular. En efecto, en Clethrionomvs glareolus, IVERN (1987) , encontró 20 especies vermidianas (3 Tremátodos Digénidos, 10 Cestodos y 7 Nemato- dos) . SEGU (1985) citó 10 parásitos en la rata topera ibérica (Arvico- la terrestris) (4 Cestodos y 6 Nematodos) y 16 en la rata de agua (Ar- vicola sapidus) (4 Tremátodos, 6 Cestodos y 6 Nematodos). En la ratilla nival, Microtus (Chionomys) nivalis, RIBERA (1986), detectó 15 especies helmintianas (7 Cestodos y 8 Nematodos). VILLAGRASA (1986) concluyó que en M. (M.) arvalis en España había 13 especies parásitas (1 Trematodo Digénido, 6 Cestodos y 6 Nematodos) y en M. (Pitymys) lusitanicus 12 (1 Trematodo Digénido, 5 Cestodos y 6 Nematodos); mientras que CLIMENT, ES^ TEBAN, FELIU & MAS-COMA (1987) escribieron que en el topillo M. (P^.) duodecimcostatus eran 14 las especies presentes (1 Trematodo, 6 Cesto- dos y 7 Nematodos). No cabe duda que entre el espectro vermidiano hallado en Microtus (M.) cabrerae, las ausencias más notables son las de diferentes espe- cies de Nematodos oligoxenos (Trichuris sp., Carolinensis minutus, He- ligmosomum costellatum, Heligmosomoides laevis, Heligmosomoides glareo- li), parásitos habituales de los Arvicólidos, tanto en la Península Ibé^ rica, como en el resto del Continente europeo. Aunque resulte aventura- do explicar la ausencia de dichas especies entre el cuadro vermidiano de Microtus cabrerae, nos atreveríamos a decir que los mismos fenóme- nos, expuestos anteriormente a propósito del empobrecimiento de la hel- mintofauna del Roedor, han sido los principales responsables de que la vermifauna de este Arvicólido presente esta característica. En lo que respecta a la única especie hallada en M. cabrerae, y no en otros Arvicólidos (P. mascomai), parece lógico razonar que este ha- llazgo se debe al carácter endémico del hospedador. La exclusiva locali. zación de M. cabrerae en el Centro de la Península ha posibilitado con -119- el paso del tiempo la especiación de determinados parásitos, uno de los cuales es Paranoplocephala mascomai. Al respecto cabe decir qué si resul ta lógico pensar que con unos sondeos más intensos pueden llegar a detec tarse en M. cabrerae los Nematodos oligoxenos antedichos, no parece por el momento factible que el Anoplocephálido en cuestión pueda ser aislado del intestino de otros Roedores Miomorfos ibéricos. 3.2.- COMPOSICION CUANTITATIVA Después de analizar la estructura cualitativa de los hospedadores objeto de estudio en la presente Memoria, pasamos a continuación a comen, tar el aspecto cuantitativo de sus helmintofaúnas. En ambos representan- tes Arvicólidos se plasman en forma de tablas los porcentajes de infesta, ción obtenidos, para después analizar las especies dominantes y subdomi- nantes y realizar un breve comentario comparativo con los resultados prcj porcionados por otros investigadores en otras especies de la familia Ar- vicolidae en Iberia. Nos gustaría añadir al respecto crue, tanto en este punto, como en el anterior referente al análisis cualitativo, no se ha creído oportuno realizar comparaciones con los cuadros vermidianos de los hospedadores en cuestión en Europa, fundamentalmente por dos moti- vos; el primero la escasa información acerca de la helmintofaúna de M. agrestis en Europa, en absoluto representativa de su auténtico espectro parasitario, y, el segundo, el carácter endémico peninsular de M. cabré- rae, que, evidentemente, impide considerar este aspecto en el presente trabajo. 3.2.1.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) AGRESTIS El espectro cuantitativo de la ratilla agreste ha quedado conforma- do en nuestro trabajo tal y como aparece en la tabla II. De la observa- ción de la misma se deduce que la especie dominante es el Nematodo He- ligmosomoides laevis (22,81% de infestación), mientras que la subdominan te primera es otro Nematodo monoxeno (Syphacia nig’eriana con un 21,05%) y la subdominante segunda Trichuris sp. (10,53%) , también Nematodo de evolución directa. Se trata, por tanto, de un espectro muy peculiar de un Arvicólico, puesto que las tres especies parásitas más frecuentes son vermes propios de esta familia de Roedores. Además, las dos especies que se detectan a continuación con mayor prevalencia (Anoplocephaloides den- -120- tata - 8,77% y Paranoplocephala omphalodes - 8,19%) son también helmin- tos típicos de esta familia de pequeños Mamíferos. Analizando los porcentajes por Clases, puede observarse el lógico incremento de los Nematodos en relación a la infestación por Platelmin- tos (46,20% en Nematodos, 31,58% en Cestodos y 5,26% en Digénidos). Es- tos resultados son paralelos a los que aparecen en la mayoría de estu- dios sobre Roedores (véase FELIU, 1980; TORRES, 1983 y 1908; SEGU, 1985; etc.) , si bien en el caso de la ratilla agreste se patentiza todavía con más fuerza la dominancia de las especies monoxenas sobre aquellas que presentan un ciclo biológico indirecto. En este sentido, no hay duda que la bionomía y corología de M. agrestis en Iberia parecen decisivas para entender este fenómeno (en el próximo capítulo se aborda con más detalle este punto). Entre los Platelmintos, uno de los datos más curiosos se refleja en el % de infestación por Hydatigera taeniaeformis (4,68%) ya que el Cest£ do se presenta prioritariamente en Roedores peridomésticos, al evolucio- nar sobretodo en Carnívoros domésticos (FELIU, 1980 y 1983). Los estu- dios llevados a cabo en otros representantes Glirimorfos o Miomorfos han demostrado, además, que los porcentajes de parasitación son bajos (inclva so más que el detectado en el trabajo) (FELIU, com. pers.). No encontra- mos, por consiguiente, una explicación lógica a la incidencia de la lar- va del Tenido en la ratilla agreste. Cabe comentar, a su vez, que el 2,34% de infestación hallado en el caso de Mediogonimus jourdanei es realmente significativo, puesto que el dato hay que considerarlo únicamente entre los M. agrestis procedentes de enclaves pirenaicos ya que el verme es endémico de dicha cordillera. Ello representa un notable incremento de la prevalencia del Trematodo en la ratilla agreste (alrededor del 7%), lo cual es un fenómeno poco fre- cuente entre los Roedores Arvicólidos (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-CO MA, 1987). En el caso de los Nematodos, hay que subrayar la reiterada apari- ción de las especies más frecuentes entre los Arvicolidae (Trichuris sp., Heligmosomoides laevis y Syphacia niqeriana), puesto que, tal y co se ha demostrado por la literatura, Carolinensis minutus es un verme que emplea como hospedador habitual a la rata de agua y Heligmosomum costellatum únicamente aparece en porcentajes de parasitación elevados mo -121- N % 171Individuos 103 60,23Parasitados 5,269Tremátodos 31,5854Cestodos 46,2079Nematodos 2,34 2,34 0,58 4N. neyrai 4M. jourdanei Plaqiorchis sp. 1 4,68 2,92 0,58 8,77 8,19 0,58 8H. taeniaeformis 5T. taenuicollis 1T. martis 15A. dentata 14P. omphalodes 1P. qracilis 0,58 1,75 1C. sp. aff. asiatica H. asymmetrica 3 10,53 22,81 1,75 1,17 21 ,05 1,75 18Trichuris sp. 39H. laevis 3H. costellatum 2C. minutus 36S. nigeriana 3M. muris Tabla II: Espectro cuantitativo de la helmintofauna de M. (M.) agrestis en nuestro trabajo. -122- en el caso de las especies de Pitvmvs (véase CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987 y CLIMENT, ESTEBAN, FELIU & MAS-COMA, 1987). Este último fenómeno podría explicar la débil infestación de M. agrestis por ambos Nematodos. En lo que concierne a Mastophorus muris, la eurixenia que os tenta el parásito y su condición de helminto diheteroxeno (TORRES, 1988) explica de algún modo la mínima incidencia en el Arvicólido en cues- tión. El índice de parasitación general detectado en nuestro trabajo (60,23%) es equiparable al de la mayoría de los Arvicólidos ibéricos. Así, por ejemplo, en SEGU (1985), RIBERA (1986), VILLAGRASA (1986) e IVERN (1987) aparecen los siguientes porcentajes generales para las re¿ pectivas especies: 57,2% en Arvicola terrestris, 72,1% en Microtus ni- valis, 56,4% en Microtus (P.) lusitanicus y 66,1% en Clethrionomys gla- reolus. La disparidad es mayor cuando se comparan los porcentajes de infes_ tación particulares por Platelmintos o por Nematodos. Así, por ejemplo, en el caso de los Tremátodos Digénidos, el 5,26% de infestación en la ratilla agreste es bastante similar al del topillo rojo (5,8% según IVERN, 1987) , aunaue varía ostensiblemente del de la rata de topera (sin infestación por Digénidos) o del de la rata de agua (23,0%) (véase SEGU, FELIU & TORRES, 1987). Entre los Nematodos, RIBERA (1986) apuntó un 66,3% de infestación en Microtus (Chionomys) nivalis; VILLAGRASA (1986) un 70,4% de parasitación en Microtus arvalis; e IVERN (1987) un 39,9% en Clethrionomys glareolus, cifras que en algunos casos se alejan de la detectada por nosotros (46,20%). A nuestro entender, ello signifi_ ca que si bien estructuralmente las helmintofaunas de los Arvicólidos son parecidas, los hábitos de cada una de las especies representan cam- bios notables entre los espectros cuantitativos por Clases de helmin- tos. Al considerar los índices generales de infestación, estos cambios quedan compensados, apareciendo tasas de parasitación entre el 55 y el 75% en todas las especies de la familia. La influencia de la etología sobre el espectro cuantitativo se pa- tentiza también al observar las especies dominantes y subdominantes. En tre los Arvicólidos de tendencias epígeas, éstas suelen ser las mismas: en M. arvalis -S. nigeriana con un 52,8%, H_. laevis con un 24,8% y A. dentata con un 16,4% (VILLAGRASA, 1986); en M. nivalis -H. glareoli cor. -123- 36,8%, A. dinniki con un 33,1% y A. dentata con un 17,3% (RIBERA, 1986); y en M. agrestis, los ya citados H. laevis, £. nigeriana y Trichuris sp. En cambio las especies de mayor aparición entre los Arvicólidos anfibios ya no son las mismas (según SEGU, FELIU & TORRES, 1987, c. minutus con un 53,9%, S. nigeriana con un 33,8% y N. nevrai con un 12,7% son las do- minantes en la rata de agua ibérica); y lo mismo ocurre con los hospeda— dores subterráneos (en la rata topera, y según los mismos autores, estos vermes son A. wioletti con un 45,5%, E. bacillatus con un 22,5% y Tri- churis sp. con un 5,2%). A modo de curiosidad creemos que merece la pena comentar los datos aportados por PROKOPIC & GENOV (1974), quienes estudiaron 83 M. agrestis procedentes de Bulgaria. Los resultados que figuran en el citado escrito son notoriamente distintos a los nuestros, con un Cestodo (Hvmenolepis straminea) como especie dominante y un Nematodo monoxeno (Svphacia obve- lata) como subdominante. Cabe recordar al respecto que, según diversos autores (véase la revisión de FELIU, 1980), ambos parásitos son propios de la familia Muridae. Las especies vermidianas que seguían a las dos ari tedichas según su grado de infestación eran A. dentata y H. costellatum, éstas sí típicas de hospedadores Arvicolidae. 3.2.2.- HELMINTOFAUNA DE MICROTUS (M.) CABRERAE De la observación de la tabla III se deduce que M. cabrerae presen- ta, al igual que en el caso del estudio cualitativo, un empobrecimiento considerable de su espectro cuantitativo. Exceptuando el índice de infe¿ tación general (67,14%) similar al de otros Arvicólidos (véase el aparta^ do anterior) , el resto de los porcentajes son considerablemente bajos, que con un 34,29% representa el más bajo de todos los que se han detectado hasta el momento en Arvicólidos ibéri- eos (FELIU, com. pers.). sobretodo el de los Nematodos Como especie dominante (=más abundante) aparece Syphacia nigeriana, mientras que las especies subdominantes primera y segunda han resultado ser, respectivamente, Anoplocephaloides dentata y Paranoplocephala mas- comai (25,71% y 12,86%). Dentro del empobrecimiento general comentado, sorprende un poco la tasa de infestación por el Trematodo Notocotvlus nevrai, ya que, a ex- cepción de Arvicola sapidus, los Arvicólidos ostentan índices de infec- -124- N % 70Individuos 47Parasitados 67,14 3 4,29Tremátodos 31 44,29Cestodos 24 34,29Nematodos 2 2,86N. neyrai 2 2,86 25,71 4,29 12,86 T. taenuicollis 18A. dentata 3P. omphalodes 9P. mascomai 34,2924S. nigeriana Tabla III: Espectro cuantitativo de la helmintofauna de M. (M.) cabrerae en nuestro trabajo. -125- tación bajos por Digénidos. Precisamente esta excepción podría explicar los resultados en M. cabrerae, puesto que los individuos de M. cabrerae infestados por N. nevrai procedían de un biotopo en el que también vi- vían ratas de agua, que estaban parasitadas por el Notocotylido. Los resultados obtenidos en M. cabrerae y el amplio comentario rea lizado a propósito del espectro cuantitativo de M. agrestis no hace adecuado comparar los datos cuantitativos de M. cabrerae con los de otros Arvicólidos. A destacar, tan sólo, que todo parece indicar que e¿ tamos frente a otro ejemplo de un hospedador en el que su distribución geográfica incide claramente sobre su parasitofaúna. Dada la puntual lea calización paleártica de M. cabrerae no cabe por consiguiente comenta- rio comparado alguno con los datos procedentes de otros Arvicólidos de mayor expansión en la Región Paleártica o incluso con aquellos que ocu- pan buena parte del territorio peninsular. CAPITULO CUARTO ANALISIS ECOLOGICO DE LOS ESPECTROS VERMIDIANOS D E LAS ESPECIES HOSPEDADORAS -127- 4.1.- ANALISIS BIOECOLOGICO Tal y como apuntamos en la introducción, el capítulo cuarto se des- tina al análisis ecológico de los cuadros vermidianos de las especies hospedadoras que hemos estudiado en el presente trabajo. No cabe duda que este capítulo podría resultar muy ambicioso ya que la diversidad de aspectos que un estudio ecológico puede abarcar es considerable. Es por ello que hemos centrado este apartado en dos puntos, los cuales a núes- tro entender son primordiales. Estos son, el bioecológico y el zoogeogr£ fico. El interés de ambos aspectos es indiscutible, pues tan sólo hay que repasar trabajos anteriores, realizados con otros Roedores hispanos, para justificar tal afirmación (véase FELIU, 1980; SERRA, 1984; TORRES, 1983 y 1988; etc.). Dicha cuestión tiene su fundamento en dos fenómenos, que ya han sido citados en anteriores puntos de la Memoria; el primero es el que se refiere a las características etológicas de los Arvicólidos ibéricos; mientras que el segundo se relaciona con la situación de la Pe; nínsula Ibérica en el marco de la Región Paleártica. La incidencia de am bos fenómenos sobre las parasitofaúnas ibéricas es importante y, por con siguiente, la dedicación de este capítulo a las consideraciones a este respecto resulta obligada. Los comentarios y conclusiones derivados del presente capítulo han de servir para entender la estructura de las helmintofaúnas de M. agres- tis y M. cabrerae y, a la vez, para dar nuevos datos acerca de la confi- guración general de las vermifaunas de los Arvicólidos ibéricos, sobre las que inciden, de una manera muy evidente, los factores ecológicos an- tes referidos. En lo que concierne al estudio bioecológico, se lleva a cabo según la naturaleza de los ciclos de vida de los helmintos encontrados (parási^ tos monoxenos, diheteroxenos y poliheteroxenos), aunque en algunos casos este estudio sea hipotético, dado cue diversas especies infestantes de M. agrestis y M. cabrerae son desconocidas en lo referente a su ciclo biológico. Los ciclos de vida de dichas especies vermidianas deben ser considerados en este caso en función de la posición sistemática de los referidos parásitos. El análisis bioecológico se relaciona también con los principales factores ecológicos aue inciden sobre los cuadros helmintianos de las dos especies hospedadoras de Arvicólidos estudiadas. En este sentido ca -128- be indicar que la naturaleza del biotopo, la alimentación y el tipo de vida parecen ser los factores más influyentes. 4.1.1.- ESTUDIO DE LOS HELMINTOS HALLADOS SEGUN LA NATURALEZA DE SUS CI- CLOS DE VIDA Los helmintos parásitos de Arvicólidos ibéricos son mavoritariamen- te especies de ciclo de vida directo. La presencia de vermes heteroxenos entre los cuadros helmintianos de los Arvicólidos no es frecuente y, cuan do se produce, se debe a diversas especies parásitas que utilizan como hospedadores intermediarios invertebrados de vida libre o ectoparásitos, que conviven estrechamente con dichos Roedores Miomorfos. No es de extra ñar, por tanto, que la proporción especies monoxenas/especies heteroxe- ñas se decante claramente a favor de las primeras. Veamos a continuación como se han distribuido dichos helmintos en los Arvicólidos de nuestro estudio. 4.1.1.1.- PARASITOS POLIHETEROXENOS Unicamente M. aqrestis ha presentado helmintos poliheteroxenos en- tre su vermifauna. En concreto, Mediogonimus jourdanei y Plagiorchis sp. Entre ambas especies cabe diferenciar a la primera de la segunda por su incidencia en la ratilla agreste ibérica. En efecto, mientras M. jourda- nei no parece ser un helminto ocasional en dicho hospedador en el Piri- neo, sí que lo es el Plagiorchido (tan sólo un hospedador infestado por el Digénido) . Hay que diferenciar también las dos especies por la coro- logia que presentan a nivel peninsular. M. jourdanei es un verme endém_i co pirenaico, y el género Plagiorchis tiene representantes por toda la geografía peninsular, con la exclusiva condición de que siempre aparece junto a biotopos acuáticos, dadas las necesidades de su ciclo de vida. La posibilidad de que la ratilla agreste encuentre el hospedador interine^ diario pasivo de M. jourdanei es mucho más alta que en kl caso de Pía- giorchis sp., puesto que la distribución geográfica del Prosthogonimido está mucho más restringida que la del Plagiorchido. El Pirineo actúa a modo de isla continental, con lo que hay mucha más facilidad de que el ciclo de vida de cualquier parásito pueda cerrarse (véase MAS-COMA & FE- LIU, 1984 al respecto de la problemática de la Parasitología en ecosiste mas aislados). -129- Sin embargo, no cabe duda crue la débil infestación por especies tri heteroxenas es debida al tipo de alimentación de M. agrestis y M. cabré- rae. El herbivorismo, reconocido en los Arvicólidos, constituye un paso atrás evidente en las oportunidades que tiene un hospedador para infes- tarse por un parásito poliheteroxeno transmitido por un hospedador pasi- vo. Esta afirmación, del todo lógica, tiene su comprobación cuando se ob servan las especies heteroxenas infestantes de otros Roedores omnívoros o de tendencias nutritivas carnívoras. Así, por ejemplo, FELIU (1980) al estudiar las helmintofaunas de los Múridos y Glíridos ibéricos, llegó a diferentes conclusiones: a) la acentuada carnivoridad del lirón careto supuso el hallazgo de 5 especies parásitas heteroxenas, de las que 3 eran poliheteroxenas, que aparecían en unos porcentajes muy elevados (e¿ pecies dominantes y subdominantes) ; b) el carácter vegetariano de la ali_ mentación de Glis glis repercutía en su helmintofauna, en la que no se detectaba ningún parásito triheteroxeno; c) la omnivoridad general de los Múridos implicaba la relativa frecuencia de aparición de helmintos poliheteroxenos entre sus espectros vermidianos (2 en Mus musculus y 4 en Apodemus sylvaticus). Estudios posteriores, efectuados con más mate- rial, permitieron ratificar los resultados de FELIU (1980), tanto en lo referente a los Glíridos (SOL, 1985; MONTOLIU, FELIU & GALLEGO, 1985; FE LIU, 1987 c) , como en lo concerniente a los Múridos (MOTJE, 1984; TO- RRES, 1983 y 1988; etc.). Los resultados del presente escrito y los obtenidos por otros auto- res con Arvicólidos ibéricos (TORRES, 1983; VILLAGRASA, 1986; IVERN, 1987; etc.) hacen pensar que, a pesar de que se ampliasen los sondeos pa^ rasitológicos con esta familia de Arvicólidos, difícilmente podría aumeri el número de especies triheteroxenas pa_ rásitas, debido a la evidente acción de la alimentación de estos Mamífe- tar en los Roedores en cuestión ros. 4.1.1.2.- PARASITOS DIHETEROXENOS Los vermes diheteroxenos hallados en la Memoria han sido: Notocotvlus nevrai Hvdatiqera taeniaeformis Taenia taenuicollis Taenia martis -130- Anoplocephaloides dentata Paranoplocephala omphalodes Paranoplocephala gracilis Paranoplocephala mascomai Catenotaenia sp. aff. asiatica Hvmenolepis asymmetrica Mastophorus muris En total pues son 11 las especies detectadas (1 Trematodo Digénido, 9 Cestodos y 1 Nematodo). El hallazgo de Notocotylus neyrai en las dos especies de Arvicóli- dos analizadas es perfectamente comprensible si pensamos en la bionomía de los hospedadores definitivos del Notocotvlido y en el tipo de ciclo de vida del Digénido, con metacercarias enquistadas en la vegetación de ribera. A partir de ambos fenómenos, nos parece incluso bajo el porcen- taje de infestación detectado en M. agrestis y M. cabrerae. No obstante, es muy probable que este índice de parasitación haya venido condicionado por la necesidad del ciclo de evolucionar en hábitats acuáticos, lo que ha restringido la aparición del Trematodo en muchas de las zonas donde actualmente viven las dos especies de Arvicólidos. Además, en el caso de M. cabrerae, la tendencia subterránea del Arvicólido puede suponer otro factor negativo para la adecuación del ciclo del verme a la biología del Arvicólido (véase también FELIU, MOLINA & GISBERT, 1986). Entre las especies de Cestodos, cabe distinguir las detectadas en fase larvaria (H. taeniaeformis, T. taenuicollis y T. martis) de las que han aparecido en estado adulto (A. dentata, P.. omphalodes, P. gracilis, P. mascomai, ¡i. asymmetrica y C. sp. aff. asiatica) . La presencia de los estados larvarios de Ténidos en M. agrestis y M. cabrerae queda supeditada a la intervención del hospedador definitivo en el ciclo. En todos los casos intervienen Carnívoros domésticos y sil- vestres, sobretodo perros, gatos, zorros, mustelas y garduñas. La priori_ dad de Taenia taenuicollis por infestar Arvicólidos ha quedado de nuevo demostrada, puesto que ha sido el único Ténido aislado de las dos espe- cies de Arvicólidos. La aparición en M. agrestis de fJ. taeniaeformis y T. martis cabe catalogarla de esperada, en función del mayor número de individuos de esta especie diseccionados y de la mayor dispersión geogr£_ -131- fica del Arvicólido. Como ya apuntamos en el tercer capítulo, resulta al go extraño el alto índice de parasitación por H_. taeniaeformis, si pensa_ mos en los hospedadores definitivos habituales del Cestodo y los datos procedentes de otros estudios similares (véase CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). Los Cestodos adultos detectados en las especies de Microtus analiz¿ das son distinguibles, a su vez, según la naturaleza de sus ciclos bioló gicos. Así, los Anoplocephálidos y los Catenoténidos presentan un único hospedador intermediario, Acaro de vida libre. Este ciclo de vida se adapta perfectamente a los hábitos alimenticios de los Arvicólidos, que se alimentan de vegetales, entre los que se detectan dichos Acaros. Ello explica la frecuente detección de A. den tata, P_. omphalodes y P_. masco- mai entre los hospedadores de nuestro estudio, así como la regular pre- sencia de P^. gracilis y C. sp. aff. asiatica en éstas y otras especies de Arvicólidos (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). La adaptación de estos helmintos a la biología de sus hospedadores es tan manifiesta que, en el caso de M. cabrerae, nos encontramos con que P_. mascomai es parásito subdominante, a pesar de ser heteroxeno. En cambio, Hymenolepis asymmetrica es un Cestodo transmitido por In sectos (a veces ectoparásitos) y en general, y a pesar de que el verme es oligoxeno, no aparece tan a menudo en los Arvicólidos peninsulares (véase FELIU, GISBERT & REY, 1985). A tenor de las características del ciclo biológico del helminto, la posibilidad de que la larva cisticercoi^ de penetre en cualquier hospedador Arvicólido es menor que en el caso de . los Anoplocephálidos y Catenoténidos, puesto que ello implica la volunta^ ria ingestión del Insecto hospedador intermediario por parte del Roedor, hecho que va en contra de los hábitos alimenticios de los Arvicólidos (la ingestión de los Acaros hospedadores de Anoplocephálidos tiene mu- chas veces lugar de una manera fortuita, junto con las hierbas que estos hospedadores comen). Algo parecido ocurre con Mastoohorus muris, un helminto con un am- plio espectro de Insectos como albergantes de sus formas metacíclicas o infestantes (véase FELIU, 1980, en donde se plasma la lista de todas las especies de Insectos capaces de actuar de hospedadores intermediarios). Cabe concluir pues insistiendo en que entre los cuadros vermidiancr. de M. agrestis y M. cabrerae las especies diheteroxenas detectadas son -132- en su mayoría oligoxenas y están adaptadas al tipo de vida de estos hos pedadores. Ello se patentiza sobretodo en los Cestodos Anoplocepháli- dos. 4.1.1.3.- PARASITOS MONOXENOS Tan solo cinco han sido las especies de helmintos aisladas de M. agrestis Y M. cabrerae cuyo ciclo de vida es directo: Trichuris sp. Heligmosomoides laevis He1igmosomum costellatum Carolinensis minutus Svphacia nigeriana De ellas, una es un pseudogeohelminto (Trichuris sp.), tres son geohelmintos (H. laevis, BJ. costellatum y £. minutus) y únicamente S_. nigeriana es un representante de los Nematodos ageohelmintos. Las características de los hábitats que ocupan M. agrestis y M. cabrerae en Iberia pueden explicar la aparición de estos vermes entre sus espectros vermidianos. Se trata de biotopos con un cierto grado de humedad, en donde las especies que han de madurar en el medio externo (pseudogeohelmintos y geohelmintos) encuentran facilidades para hacer- lo. Además, son parásitos con una especificidad escasa (oligoxenos), que infestan a buena parte de los representantes Arvicólidos, lo que ayuda a mantener una alta incidencia de dichos helmintos en estos Roe- dores. Una prueba de ello es que se trata de los vermes que con mayor asiduidad aparecen como los más abundantes entre los cuadros vermidia- nos de los Arvicólidos en general (véase SEGU, 1985; RIBERA, 1986; VI- LLAGRASA, 1986; IVERN, 1987; etc.). Respecto a la detección de estos helmintos en las dos especies hos_ pedadoras analizadas, cabe añadir que, si bien en M. agrestis los resul_ tados parecen acoplarse a los del resto de Arvicólidos (las cinco espe- cies de Nematodos se han aislado de este Roedor), en el caso de M. ca- brerae la exclusiva detección de S_. nigeriana no parece encajar dentro del esquema general de las Nematodofaúnas de los representantes de la familia. En el capítulo anterior se ha incidido ya en las causas de ello, por lo que no creemos oportuno volver a comentarlo. -133- Desgraciadamente, los ciclos biológicos de todas las especies de Ne matodos halladas no han sido llevados a término en el laboratorio y ello supone un handicap a la hora de buscar una explicación biológica a la presencia o ausencia de estos parásitos en nuestro estudio. Es indudable que el conocimiento exacto de la evolución de un ciclo permite especular con más precisión sobre aquellos factores causantes de la aparición o au sencia de cualquier helminto en un hospedador determinado, sobre todo en el caso de los parásitos monoxenos en los que su ciclo de vida depende de un solo hospedador. 4.1.2.- ESTUDIO DE LOS PRINCIPALES FACTORES ECOLOGICOS QUE INCIDEN SOBRE LOS ESPECTROS VERMIDIANOS HALLADOS El estudio de los factores ecológicos que pueden actuar sobre la vermifauna de un Roedor se ha venido efectuando en los últimos años y ha quedado plasmado en diversas obras y publicaciones (véase, por ejemplo, FELIU, 1980 y 1985; SERRA, 1984; TORRES, FELIU & GALLEGO, 1985; SEGU, FE LIU, VENTURA & GOSALBEZ, 1985; IVERN, FELIU & GALLEGO, 1985; TORRES, FE- LIU & GRACENEA, 1987; AGUILO, FELIU, TORRES & GALLEGO, 1987; FELIU, GRA- CENEA & TORREGROSA, 1987; etc.). Al analizar las conclusiones a las que llegan la mayoría de ellas se deduce que determinados factores son los que tienen un peso específico más alto en el momento de intervenir sobre el cuadro parasitario de un hospedador. Así, la alimentación, el medio o nicho del hospedador y la época anual de captura parecen ser los facto- res ecológicos más relacionados con la configuración del espectro helmiri tiano de los Roedores. En cambio, el sexo, la edad, la altitud sobre el nivel del mar del biotopo y la flora y fauna del hábitat parecen jugar un papel más secundario. Por consiguiente, vamos a centrar este subapar- tado en el estudio de los factores más influyentes, si bien desgraciada- mente únicamente podremos referirnos a los dos primeros (alimentación y medio del hospedador) puesto que no tenemos los datos suficientes para abordar el análisis de la época anual de captura, ya que disponemos de un número no representativo de hospedadores de los diferentes meses del año. Cabe añadir, a propósito de este inconveniente, también la no rea- lización del análisis helminto-ecológico relacionado con el sexo, la edad y la altitud del biotopo, puesto que tan sólo a partir de una cifra considerable de hospedadores pueden darse en estos casos resultados con- vincentes. -134- La alimentación de M. agrestis y M. cabrerae no ha sido estudiada específicamente pero es indudable que se ajusta a la de tipo vegetariano que presentan los representantes Arvicólidos. Esta dieta vegetal incide de un modo evidente sobre la vermifauna de estos hospedadores, la cual aparece debilitada en el caso de los helmintos vehiculados por hospedado_ res intermediarios pasivos, es decir en aquellos parásitos cuya entrada en el hospedador definitivo queda supeditada a la ingestión del hospeda- dor intermediario por parte del definitivo. La estructura de la helminto, fauna de M. agrestis y M. cabrerae en lo que respecta a las especies he- teroxenas es totalmente representativa de este fenómeno. Tal y como he- mos comentado en el apartado 4.1.1., la entrada de las formas metacícli- cas de especies heteroxenas en ambos Arvicólidos es ocasional y tiene lu^ gar cuando el Roedor ingiere los vegetales que le sirven para su alimen- tación. Tan solo en los casos de M. jourdanei, Plagiorchis sp. y H. asy- mmetrica parece que ello no es así -el hospedador va activamente a inge- rir el hospedador intermediario- aunque en estas especies este fenómeno debe ser a su vez poco habitual puesto que los índices de parasitación hallados en M. agrestis y M. cabrerae por los helmintos en cuestión son bajos. Hay un ejemplo, reiteradamente demostrado por otros helmintólogos, que sirve para explicar la gran incidencia de la alimentación sobre la vermifauna de una especie de Arvicólido. Este es el que ocurre con Arvi- cola sapidus en el Delta del Ebro. Estudios efectuados por CONTE, FISAS, VENTURA & DE SOSTOA (1985) demostraron que la dieta alimenticia de la ra ta de agua deltaica estaba constituida exclusivamente por vegetales. Aná^ lisis parasitológicos llevados a cabo con este hospedador a lo largo de 5 años (TORRES, 1983 V 1988; TORRES, FELIU, ESTEBAN, MAS-COMA & GALLEGO, 1985; TORRES, FELIU & GALLEGO, 1985; FELIU, TORRES, GALLEGO, GOSALBEZ & VENTURA, 1985; SEGU, FELIU & TORRES, 1987; GOMEZ, GALLEGO, TORRES & FE- LIU, 1988) han corroborado la casi total ausencia de especies heteroxe- ñas, con unos índices de infestación por estos helmintos del 0-1%. A pe- sar de que el Delta del Ebro constituye un ecosistema en el que inciden factores ecológicos muy diversos, no cabe duda que el referido dato es lo suficientemente aclatatorio del aspecto al que nos referimos. El modo de vida del hospedador (subterráneo, terrestre, anfibio, arbóreo) también juega un papel decisivo sobre su helmintofauna. En nuestro caso cabe diferenciar a Microtus agrestis de Microtus cabrerae: -135- el primero es un Roedor de tendencias hipogeas, mientras que el segundo, a pesar de ser terrestre, no desdeña la oportunidad de construir gale- rias subterráneas. Además, a este tipo de vida hay que añadir la natura leza de los biotopos que ocupan en Iberia ambos Arvicólidos. Así, Micro- tus agrestis vive prioritariamente en muros de piedra próximos a riachue^ los; en cambio, Microtus cabrerae habita áreas del Centro peninsular con abundancia de juncales. El área de dispersión ibérica de M. agrestis se solapa con la de otros representantes Arvicólidos (C.. glareolus, M. nivalis y M. arvalis, especialmente) (FELIU, MAS-COMA & TENORA, 1988). Este hecho, unido al ti_ po de vida del Roedor, representa una mayor posibilidad de contacto con otras especies de su familia,que en el caso de M. cabrerae. No olvidemos que, precisamente los Arvicólidos, presentan en sus helmintofaúnas una alta proporción de especies oligoxenas, que no suelen mostrar afinidad por ningún hospedador, y que se perpetúan y dispersan, mayoritariamente, por contacto de los hospedadores entre sí (se trata de especies parási- tas de ciclo directo o de helmintos heteroxenos pero con ciclo biológico adaptado totalmente a las costumbres de dichos Roedores Miomorfos). Es- tas consideraciones parecen explicar la constitución de la helmintofauna de Microtus agrestis en Iberia, formada por especies típicas de los Arv_i cólidos (oligoxenas -M. jourdanei, T. taehuicollis, T. martis, A. denta- ta, P_. omphalodes, P.. gracilis, H. asymmetrica, Trichuris sp., H. lae- vis, H_. costellatum, C. minutus, S.. nigeriana) , o por otras propias de Roedores Miomorfos (eurixenas -N. neyrai, Plagiorchis sp., H. taeniae- formis, M. muris) y con la exclusiva presencia de C. sp. aff. asiatica como especie con una cierta especificidad hacia este hospedador. Entre la vermifauna de M. agrestis no se aprecia además una inciden^ cia especial del tipo de vida, puesto que ésta, al ser terrestre, no ejerce una acción directa sobre el cuadro parasitario del Roedor. Al re£ pecto, merece la pena recordar el descenso de la infestación que se denó ta en los Roedores subterráneos (véase ROSET, 1979 en el caso de Arvico- la terrestris; VILLAGRASA, 1986 para la vermifauna de Pitymvs lusitani- cus; o CLIMENT, ESTEBAN, FELIU & MAS-COMA, 1987 en lo que concierne a otras especies de Pitvmvs). El mismo bajo índice de parasitación aparece en especies arborícolas (FELIU, 1980, 1985), mientras que en aquellas de costumbres anfibias la variación se patentiza por la entrada en su espec; -136- tro vermidiano de Tremátodos Digénidos de ciclo evolutivo acuático (SE_ GU, 1985 y SEGU, FELIU & TORRES, 1987, entre otros, para el caso de la helmintofauna de la rata de agua, Arvicola sapidus). La incidencia del tipo de vida y del medio externo se hace mucho más patente en el caso de Microtus cabrerae. La limitación del área pe^ ninsular del Roedor representa un factor poco favorable para la capta- ción de especies oligoxenas, que M. cabrerae pueda recibir de otros Ajt vicólidos. En este sentido, la ausencia entre su vermifauna de numero- sos parásitos oligoxenos que habitualmente aparecen en los Arvicólidos es muy significativa. Además, la estructura de la helmintofauna de M. cabrerae recuerda la que acompaña a los Arvicólidos subterráneos y que se caracteriza por un escaso número de especies heteroxenas y bajas ta sas de parasitación, tanto generales, como individuales. Lamentablemente no hemos podido disponer de mucho material de M. cabrerae en el presente trabajo. Ello representa que tampoco pueden sa carse conclusiones tajantes al respecto del espectro vermidiano del Ar vicólido en cuestión. Sin embargo, el paralelismo que se aprecia entre nuestros resultados y los de otros autores que han estudiado Arvicóli- dos subterráneos es un detalle bastante significativo. Cabe añadir, además, que el caso de M. cabrerae es difícilmente comparable al de otro Arvicólido de Iberia, puesto que se trata de un animal endémico del Centro peninsular, hecho inédito entre los Roedores de nuestro país. Este fenómeno, anormal, puede servirnos para explicar el porque Paranoplocephala mascomai es la única especie de Anoplocephalido oio- xena, de entre todas las que actualmente ocupan el territorio nacional y que infestan a Roedores Arvicólidos. Las escasas posibilidades de expansión por la Península que pare- ce tener en estos momentos M. cabrerae hace pensar que difícilmente su espectro vermidiano podrá verse incrementado por la entrada de parási- tos, hasta ahora no hallados en el pequeño Mamífero. 4.2.- ANALISIS ZOOGEOGRAFICO En un estudio de las características del nuestro se hace necesa¬ rio efectuar el análisis zoogeográfico de los helmintos hallados. Esta necesidad deriva fundamentalmente de dos aspectos; el primero la sitúa ción de la Península Ibérica, en el extremo meridional del Continente -137- europeo, y muy próxima al Continente africano, y el segundo la distribu ción actual de los Arvicólidos en la Región Paleártica, en la que núes- tro país representa el límite de la dispersión occidental de los mismos. En este segundo punto cabe recordar también que determinadas áreas pe- nínsulares son las zonas de borde para estos Roedores, con todos los condicionantes que sin duda alguna afectan a estos hospedadores por el hecho de vivir en dichas zonas. Además en nuestro estudio nos encontra- mos con un fenómeno geográficamente inhabitual, cual es el carácter en- démico ibérico de un Arvicólido, M. cabrerae. Todos estos factores hacen que Iberia sea una zona privilegiada pa^ ra llevar a cabo estudios zoogeográficos con los Arvicólidos. Dichos es tudios, sin lugar a dudas, deberán ayudar a entender la estructura de la vermifauna continental de esta familia de pequeños Mamíferos. 4.2.1.- LOS HELMINTOS DE LAS ESPECIES HOSPEDADORAS EN EL MARCO DE LA PE NINSULA IBERICA Previamente al análisis global de toda la Península Ibérica, mere- ce la pena recordar los enclaves donde han sido hallados los helmintos del presente trabajo. Notocotylus neyrai, se ha aislado de las dos especies hospedadoras en las provincias de Cuenca, Soria y Logroño. Dado que TORRES, FELIU, ESTEBAN, MAS-COMA & GALLEGO (1985) ya afirmaron que se trataba de un D_i génido disperso por toda la geografía nacional, los hallazgos del estu- dio no aportan ningún dato de interés a los ya conocidos con anteriori- dad. Otro Digénido, M. jourdanei, se ha hallado únicamente en enclaves pirenaicos, lo que confirma el carácter endémico del verme en dicha Co_r dillera, tal y como ya han comentado diversos autores (GRACENEA, MONTO- LIU & FELIU, 1987; IVERN, 1987; SOL, FELIU, MONTOLIU & GRACENEA, 1987; etc.) . El desconocimiento de la especificidad del único Plagiorcnido ha- liado en el Pirineo de Huesca (Sabiñánigo) nos impide por el momento es pecular acerca del interés geográfico de su hallazgo. En lo que concierne a las fases larvarias de Ténidos, los resulta- dos han sido bastante dispares. En efecto, H_. taeniaeformis ha sido en- -138- contrada en el Nordeste ibérico, concretamente en Cataluña; T. taenuico- llis ha aparecido en el Centro y Norte peninsulares; mientras que T. mar- tis ha infestado a M. agrestis en Alpens (Barcelona). Estos datos han de ser relacionados con las distribuciones peninsulares de los hospedadores definitivos de dichos Cestodos. De esta manera puede llegar a entenderse la mayor distribución de T. taenuicollis -Tenido que evoluciona en nume- rosas especies de Carnívoros silvestres- y la aparición de H_. taeniaefor- mis (habitual en gatos y perros domésticos) y de T. martis (que utiliza prioritariamente Mustélidos del género Martes, cuya expansión en Iberia está muy limitada). Anoplocephaloides dentata y Paranoplocephala omphalodes han demos- trado una amplia expansión peninsular, habiéndose detectado en numerosas áreas prospectadas. Ello no es de extrañar si nos basamos en el parale- lismo de la evolución de ambos Anoplocephalidos y los Arvicólidos, ya no sólo en Iberia, sino también en toda Europa. En cambio, P.. gracilis ha podido separarse tan solo del intestino de un hospedador capturado en el Pirineo gerundense. La reciente crea- ción de dicha especie y la falta de datos que hasta el momento se tiene de la misma impide buscar una explicación a este resultado, si bien se ha demostrado también en otros estudios que el verme aparece puntualmen- te en la Península (CLIMENT, FELIU, ESTEBAN & MAS-COMA, 1987). Paranoplocephala mascomai, oioxeno de M. cabrerae, se detecta, evi- dentemente, en aquellos enclaves peninsulares donde vive dicho Arvicóli- do. Catenotaenia sp. aff. asiatica, a pesar de su reconocida especificó^ dad por Microtus agrestis, no ha sido hallada más que en La Molina (Gero^ na). Resulta por tanto extraña esta escasa incidencia y distribución del Cestodo, teniendo en cuenta la variedad de biotopos peninsulares que han proporcionado material del Roedor. Algo parecido ocurre con Hymenolepis asymmetrica, Ciclofilídido li- gado a la familia Arvicolidae y de escasa aparición en nuestro estudio. Su vasta expansión continental (BAER & TENORA, 1970) se contrapone a la mínima presencia en Iberia (Logroño y Gerona) (véase también FELIU, GIS- BERT & REY, 1985). Tres especies de Nema todos oligoxenas (Trichuris sp. , íl. laevis y -139- S_. nigeriana) han sido halladas en numerosas localidades prospectadas. Estos hallazgos cabe considerarlos como esperados si pensamos en la di£ tribución ibérica de los Arvicólidos en general y en la especificidad de dichos vermes. Sin embargo, otras dos especies oligoxenas, aunque con unas eviden tes afinidades (H. costellatum por Pitymvs spp. y C. minutus por A. sa- pidus) han aparecido según una distribución más localizada, posiblemen- te en aquellos parajes donde la cohabitación de M. agrestis con los hos_ pedadores habituales ha sido más intensa. Finalmente, cabe decir que la exclusiva presencia de Mastophorus muris en valles andorranos no parece adecuarse a la cosmopoliticidad del Nematodo, puesto que se trata de un helminto eurixeno y parásito ha bitual de Múridos cosmopolitas. Posiblemente en este caso la naturaleza del ciclo biológico del verme haya sido la causa de la no detección del parásito en otros lugares del país (véase apartado 4.1.1.2.). Todo lo expuesto viene a sugerir que en el aspecto zoogeográfico no aparecen resultados nuevos en relación a los ya conocidos con ante- rioridad. Las especies más expandidas por Iberia son las más frecuentes en los Arvicólidos del trabajo; las endémicas, aparecen en sus áreas de endemismo; las habituales en otros representantes Arvicólidos tienen una aparición puntual en M. agrestis y M. cabrerae; y las poliheteroxe- ñas, o algunas diheteroxenas, restringen su presencia en los hospedado- res del estudio a causa de su biología. Sin embargo, cabe destacar como aspectos más sobresalientes de nuestros resultados los siguientes: a) a pesar de que N. neyrai está muy disperso por Iberia, siempre aparece en hábitats peninsulares próximos al medio acuático debido a su ciclo evo- lutivo; b) la distribución peninsular de las larvas de Ténidos halladas depende en gran parte de la distribución ibérica de los Carnívoros hos- pedadores definitivos de dichos Cestodos; c) se detecta una correspon- dencia entre la distribución geográfica de P_. mas coma i y la de M. ca- brerae, pero no entre la de C. sp. aff. asiatica y M. agrestis, a pesar de ser dos Cestodos estenoxenos -el desconocimiento de los ciclos de v^L da de ambos parásitos impide buscar una explicación al fenómeno; y d) el solapamiento de la distribución ibérica de las diferentes especies de Arvicólidos provoca la aparición en M. agrestis de un mayor número de parásitos, en concreto de aquellos típicos de dicha familia de Roedc -140- res. 4.2.2.- LOS HELMINTOS DE LAS ESPECIES HOSPEDADORAS EN EL MARCO DE LA RE GION PALEARTICA Los espectros vermidianos hallados en M. agrestis y M. cabrerae muestran un evidente paralelismo con los que ostentan estos mismos hos- pedadores u otros Arvicólidos en la Región Paleártica (FELIU, MAS-COMA & TENORA, 1988). En esencia sus cuadros helmintianos constan de helmin- tos dispersos por todo el Continente europeo (Plagiorchis sp., H. tae- niaeformis, T. taenuicollis, T. martis, A. dentata gracilis, C^. sp. aff. asiatica, H. asvmmetrica, Trichuris sp., H. lae- vis, H. costellatum, C. minutus, S. nigeriana y M. muris). , P_. omphalodes, P. En el marco de la Región Paleártica los helmintos de localización puntual peninsular han resultado ser M. jourdanei y P.. mascomai. El primero exclusivo de biotopos pirenaicos y el segundo con una corolo- gía ligada a la de su hospedador definitivo, M. cabrerae. Esta distri- bución ibérica de ambos Platelmintos sugiere algunas consideraciones que deben ser comentadas. En primer lugar, se patentiza de nuevo las pe^ culiares características ecológicas de la Cordillera Pirenaica, que, al igual que otras cadenas montañosas europeas -Montes Tatra y Alpes-, cons tituye un endemiotopo especial para el origen de nuevas especies. Cabe recordar, en este momento, que estudios sobre Tremátodos Digénidos pre- sentes en Iberia (MONTOLIU & FELIU, 1986; SOL, FELIU, MONTOLIU & GRACE- NEA, 1987) han demostrado la originalidad de la Cordillera Pirenaica al dar lugar a otros casos de enderaismo en diversas familias de Digénidos (Dicrocoeliidae, Collyriclidae, Lecithodendriidae). De hecho, todos es- tos trabajos no hicieron más que corroborar lo que anteriormente habían anunciado otros autores (COMBES, 1968; COMBES & JOURDANE, 1974; JOURDA- NE, 1977). Otro aspecto que merece la pena resaltar es que el Pirineo actúa como barrera en la migración continental de especies parásitas de Arvi- cólidos, puesto que determinados helmintos, que aparecen con más o me- nos frecuencia en Europa, no se detectan en España (véase, por ejemplo, PROKOPIC & GENOV, 1974). El efecto aue las penínsulas parece ejercer sobre las ’nelmintofaunas de los hospedadores que las pueblan (FELIU, MAS-COMA & TENORA, 1988) puede también estar relacionado con la ausen- -141- cia de dichas especies en Iberia. Al respecto cabe recordar que los re- sultados detectados por nosotros en territorio peninsular son similares a los dados por diferentes autores (TENORA, HENTTONEN & HAUKISALMI, 1983; FELIU, MAS-COMA & TENORA, 1988; etc.) en la Península Escandinaba. Las vermifaunas de los hospedadores de territorios peninsulares se carac terizan por ser ligeramente más pobres que las continentales, como conse cuencia de la no aparición en aquellas de vermes eurixenos, que con ma- yor o menor incidencia se detectan en Arvicólidos presentes en áreas cori tinentales. Cabe finalizar diciendo que la presencia de Paranoplocephala mas- comai en Iberia representa un nuevo dato a añadir a los ya conocidos (TENORA & MAS-COMA, 1977; FELIU, 1980) sobre las condiciones ecológicas especiales que parecen existir en la Península y la génesis de nuevas especies, sobretodo de Platelmintos. Aunque el caso de P_. mascomai no sea del todo representativo dado que existe una importante relación con el carácter endémico del hospedador, es indudable que la especiación ibérica del Anoplocephalido debe conjugarse con la lista de parásitos descritos originariamente en nuestro país y diseminados prácticamente tan sólo por Iberia. CAPITULO QUINTO CONCLUSIONES -143- 5.1.- CONCLUSIONES El estudio helmintológico de diversos especímenes de Microtus (Mi- erotus) agrestis y Microtus (Microtus) cabrérae procedentes de numerosos biotopos peninsulares ha proporcionado como conclusiones más importantes las siguientes: 1.) La helmintofauna de la ratilla agreste ibérica queda configurada por 17 especies parásitas/de las que 3 son Tremátodos Digénidos (Notoco- tylus nevrai, Mediogonimus jourdanei y Plagiorchis sp.), 8 Cestodos (Hvdatigera taeniaeformis larvae, Taenia taenuicollis larvae, Taenia martis larvae, Anoplocephaloides dentata, Paranoplocephala omphalo- des, Paranoplocephala gracilis, Catenotaenia sp. aff. asiatica e Hy- menolepis asvmmetrica) y 6 Nematodos (Trichuris sp laevis, Heligmosomum costellatum, Carolinensis minutus, Syphacia ni- qeriana y Mastophorus muris). Heligmosomoides• / 2.) Microtus cabrerae ostenta un espectro vermidiano constituido por No- tocotylus neyrai, Taenia taenuicollis larvae, Anoplocephaloides den- tata, Paranoplocephala omphalodes, Paranoplocephala mascomai y Sy- phacia nigeriana, es decir por 6 especies de helmintos (1 Trematodo Digénido, 4 Cestodos y 1 Nematodo). Dicha parasitofaúna representa la primera aportación al conocimiento de la fauna de helmintos del Arvicólido. 3.) Los hallazgos de Plagiorchis sp., Paranoplocephala gracilis, Hymeno- lepis asymmetrica y Carolinensis minutus en Microtus agrestis, y de Taenia taenuicollis, Anoplocephaloides dentata, Paranoplocephala om- phalodes y Syphacia nigeriana en Microtus cabrerae permiten ampliar el espectro de hospedadores definitivos de dichos parásitos oligoxe- nos. 4.) Heligmosomoides laevis (22,8%) y Syphacia nigeriana (34,2%) han re- sultado ser las especies dominantes en Microtus agrestis y Microtus cabrerae respectivamente. A su vez, Syphacia nigeriana (21,0%) y Anoplocephaloides dentata (25,7%) se han convertido en los helmintos subdominantes en ambos hospedadores. 5.) A partir de los hallazgos de Notocotylus neyrai detectados hasta el presente en Iberia, se patentiza la especificidad ecológica del Digé_ nido, el cual infesta a Roedores que viven o invaden biotopos próxi- BIBLIOGRAFIA -146- BIBLIOGRAFIA 1.- ABULADZE (K.I.), 1964.- Taeniata of Animáis and Man and Diseases Caused bv Them. En: Essentials of Cestodology, vol. IV. Ed. K.I. Skrjabin, 544 pp. 2.- AGUILO (F.), FELIU (C.), TORRES (J.) & GALLEGO (J-), 1987.- Inci_ dencia de la cohabitación sobre los espectros vermidianos de los Múridos (Rodentia) en Iberia. V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 203-204. 3.- AYARZAGUENA (J.), IBAÑEZ (J.I.) & SAN MIGUEL (A.), 1976.- Notas sobre la distribución y ecología de Mierotus cabrerae Thomas, 1906. Doñana Act. Vert., 3 (2): 109-112. 4.- AYARZAGUENA (J.), GARZON (J.), CASTROVIEJO (J.), IBAÑEZ (C.) & PALACIOS (F.), 1975.- Nuevos datos sobre la distribución de algu nos Micromamíferos ibéricos (Microtus arvalis, M. cabrerae, M. agrestis y Sorex minutus). Doñana Act. Vert., 2: 279-284. 5.- BAER (J.G.) & TENORA (F.), 1970.- Some species of Hymenolepis (Cestoidea) from Rodents and from Primates. Acta Sci. Nat. Brno, 4 (9): 1-32. 6.- BARUS (V.), TENORA (F.) & WIGER (R.), 1979.- Scanning electrón microscopy of eggs of european species of the genus Syphacia Seii rat, 1916 (Nematoda). Folia Parasitol., 26: 21-26. 7.- BAYLIS (H.A.), 1928.- Records of some parasitic worms from bri- tish Vertebrates. Ann. Mag. Nat. Hist., ser. 10, 1 (3): 329-343. 8.- BEAUCOURNU (J.C.) & CHABAUD (A.G.), 1963.- Infestation spontanée de Puces par le Spiruride Mastophorus muris (Gmelin, 1790). Ann. Parasitol. Hum. Comp., 38 (6): 931-933. 9.- BERNARD (J.), 1960.- Notules helminthologiques. I. Bull, Inst. Agron. Stat. Rech. Gembloux, 27: 113-117. 10.- BERNARD (J.), 1961.- Liste des Nématodes parasites de la faune belge. Ann. Parasitol. Hum. Comp., 36 (5-6): 775-784. 11.- BERNARD (J.), 1963.- Etudes sur la faune parasitaire de Tunisie. I. Nématodes parasites des Muridae. Arch. Inst. Pasteur Tunis, 40: 5-64. -147- 12.- BERNARD (J.), 1964.- Nématodes de Micromammiféres recoltés dans les Marais-Vendéen. Vie Milieu., 15 (2): 451-456. 13.- BERNARD (J.), 1969.- Observations sur les helminthes parasites de Mammiféres et d'Oiseaux de la faune de Belgique. Arch. Inst. Pas- teur Tunis, 46 (1): 137-193. 14.- CABRERA (A.), 1914.- Fauna Ibérica: Mamíferos. Madrid. 15.- CLIMENT (M.T.), ESTEBAN (J.G.), FELIU (C.) & MAS-COMA (S.), 1987.- Primeros datos sobre las helmintofaúnas de Microtus (Pitvmys) spp. en la Península Ibérica. V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 217- 218. 16.- CLIMENT (M.T.), FELIU (C.), ESTEBAN (J.G.) & MAS-COMA (S.), 1987.- Estudio de las helmintofaunas de las especies ibéricas de Arvicó- lidos (Rodentia) según la naturaleza de los ciclos biológicos de los parásitos. V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 215-216. 17.- COMBES (C.), 1968.- Biologie, écologie des cycles et biogéographie des Digénes et Monogénes d'Amphibiens dans l'Est des Pyrénées. Mém. Mus. Nat. Hist. Nat., sér. 1 Zool., nouv. sér., 51 (fase, uni que), 195 pp. 18.- COMBES (C.) & JOURDANE (J.), 1974.- Originalité de la chaine des Pyrénées pour l'evolution et la biologie des helminthes. III Int. Cong. Parasit., München, 1 (sec. B2, 12): 338-339. 19.- CONTE (L.) , FISAS (A.), VENTURA (J.) & DE SOSTOA (F.J.), 1985.- Estudio de la dieta alimentaria de Arvicola sapidus (Rodentia: Ar vicolidae) en el Delta del Ebro (Tarragona). VII Bienal de la R. Soc. Esp. de Hist. Nat., Barcelona: 240. 20.- CORDERO DEL CAMPILLO (M.) et al., 1977.- Indice-Catálogo de Zoo- parásitos Ibéricos. III. Cestodos, IV. Nematodos y Anejos. León. 21.- CHIRIAC (E.) & HAMAR (M.), 1966.- Contribution á la connaissance des helminthes des petits Mammiféres (Rongeurs, Insectivores) de la Roumanie. Acta Parasitol. Polon. , 14 (7) : 61-72. 22.- DOLLFUS (R.Ph.) et al. , 1961.- Contribution á la faune parasitai_ re de la région de Richelieu. Ann. Parasitol. Hum. Comp., 36 (3) : 171-355. -148- 23.- DUJARDIN (F.), 1845.- Historie naturelle des helminthes ou vers intestinaux. Paris. 654 pp. plus 15 pp. 24.- DURETTE-DESSET (M.C1.), 1968.- Identification des Strongles des Mulots et Campagnols décrits par Dujardin. Ann. Parasitol. Hum. Como., 43 (3): 387-404. 25.- DURETTE-DESSET (M.C1.), 1971.- Essai de classification des Nema- todes Héligmosomes. Corrélations avec le Paléobiogeographie des hótes. Mém. Mus. Nat. Hist. Nat., nouv. ser. 69 (ser. A, Zool.): 1-126. 26.- DURETTE-DESSETCM.C1.), 1983.- Keys to genera of the Superfamily Trichostrongyloidea. En: ClH Keys to the Nematode Parasites of Vertebrates. 10. Edit. by R.C. Anderson & A. Chabaud,. 85 pp. 27.- DURETTE-DESSET (M.C1.) & CHABAUD (A.G.), 1981.- Nouvel essai de classification des Nématodes Trichostrongyloidea. Ann. Parasitol. Hum. Comp., 56 (3): 297-312. 28.- ELLERMAN (J.R.), 1941.- The families and genera of living Rodents. Vol. II. Family Muridae. British Museum (Natural History). 810 pp. 29.- ELLERMAN (J.R.) & MORRISON-SCOTT (T.C.S.), 1951.- Checklist of Paleartic & Indian Mammals. British Museum (Natural History). 810 pp. 30.- ENGELS (H.), 1972.- Kleinsáuger aus Portugal. Bonn. Zool. Beitr. , 21: 89-118. 31.- ESTEBAN (J.G.), 1983.- Contribución al conocimiento de la helmin- tofauna de Micromamíferos (Insectívoros y Roedores) de las islas Gimnésicas y Pitiusas (Archipiélago Balear, España). Tesis Docto¬ ral, Fac. Farmacia, Univ. Valencia, 656 pp. 32.- FELIU (C.), 1980.- Contribución al conocimiento de la helminto- fauna de Micromamíferos ibéricos. Helmintos de Gliridae y Muri- dae (Rodentia). Tesis Doctoral, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 556 pp. 33.- FELIU (C.) , 1982.- Peculiaridad de la fauna de Platelmintos de Apodemus sylvaticus Linnaeus, 1758 (Rodentia: Muridae) y Eliomvs guercinus Linnaeus, 1766 (Rodentia: Gliridae) en el Pirineo es- pañol. III. Reunión Anual de la A.P.E., Madrid: 96. -149- 34.- FELIU (C.), 1983.- Revisión de las helmintofaunas parásitas de Mil ridos de la España Peninsular. III Cong. Nac. Parasit., Barcelo- na: 185. 35.- FELIU (C.) , 1985.- Efecto de la dispersión geográfica de una espe_ cié hospedadora sobre su parasitofauna: El caso de los helmintos de las poblaciones ibéricas de Glis glis Linnaeus, 1766 (Roden- tia: Gliridae) y Clethrionomvs glareolus (Schreber, 1780) (Roden Tenerife: 181.tia: Arvicolidae). IV Cong. Nac. Parasit • / 36.- FELIU (C.) , 1987 a.- Helmintofaúna de Microtus (Chionomys) niva- lis (Martins, 1842) (Rodentia: Arvicolidae) en la Península Ibé- rica. Análisis ecológico de las vermifaúnas de tres poblaciones del Roedor. V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 97-98. 37.- FELIU (C.), 1987 b.- Contribución al conocimiento de la helminto- fauna de los Roedores de Andorra. V Cong. Nac. Parasit., Salaman¬ ca: 99-100. 38.- FELIU (C.), 1987 c.- Efecto de la dispersión geográfica de una es_ pecie hospedadora sobre su parasitofauna: El caso de los helmin- tos de las poblaciones ibéricas de Glis glis Linnaeus, 1766 (Ro- dentia: Gliridae) y Clethrionomys glareolus (Schreber, 1780) (Ro- vol. extra: 79-83.dentia: Arvicolidae). Rev. Ibér. Parasitol. 39.- FELIU (C.), GISBERT (J.) & REY (I.), 1985.- Presencia de Hymeno- lepis asymmetrica Janicki, 1904 (Céstoda: Hymenolepididae) en Roe^ dores ibéricos. Primer hallazgo del helminto en Arvicola sapidus Miller, 1908 (Arvicolidae). Rev. Ibér. Parasitol 45 (4): 381-• 9 382. 40.- FELIU (C.), GRACENEA (M.) & TORREGROSA (M.), 1987.- Considerado- nes ecológicas sobre la helmintofauna de Apodemus sylvaticus (Lin naeus, 1758) (Rodentia: Muridae) en el Pirineo Oriental español. En: Volumen Homenaje al Prof. Dr. Dr. Hermán Kahmann en su 81 Aniversario. Ed. Ketres, Barcelona: 175-181. 41.- FELIU (C.) , MAS-COMA (S.) & GALLEGO (J.), 1980.- Contribución al conocimiento de la helmintofauna de Micromamíferos ibéricos. VII. Parásitos de Mus musculus Linnaeus, 1758 y Mus spretus Lataste, 1883 (Rodentia: Muridae). Circ. Farm., 268: 295-309. -150- 42.- FELIU (C.), MAS-COMA (S.) & GALLEGO (J.), 1984.- Contribución al conocimiento de la helmintofauna de Micromamíferos ibéricos. VIII. Nuevos datos sobre parásitos de Apodemus svlvaticus Linnaeus, 1758 (Rodentia: Muridae). Rev. Ibér. Parasitol., 44 (2): 109-128. 43.- FELIU (C.), MAS-COMA (S.) & GALLEGO (J.), 1985.- Coneixements ac- tuals sobre 1'helmintofauna parásita deis Múrids a Catalunya. Butll. Inst. Cat. Hist. Nat., 50: 255-261. 44.- FELIU (C.), MAS-COMA (S.) & TENORA (F.), 1988.- The peninsular effect on parasitofaúnas: The helminths of Arvicolidae (Rodentia) in Spain. V E.M.O.P., Budapest: 146. 45.- FELIU (C.), MOLINA (M.T.) & GISBERT (J.), 1986.- Consideraciones acerca del hallazgo de Notocotvlus neyrai González Castro, 1945 (Trematoda: Notocotylidae) en nuevos hospedadores Arvicólidos de la Península Ibérica. Rev. Ibér. Parasitol., 46 (4): 393-394. 46.- FELIU (C.), ESTEBAN (J.G.), MAS-COMA (S.) & GALLEGO (J.), 1985.- Presencia de Nematodos Heligmosómidos y Heligmonéllidos en Roedo res españoles. IV Conq. Nac. Parasit., Tenerife: 180. 47.- FELIU (C.), MAS-COMA (S.), GALLEGO (J.) & ROSET (F.), 1982.- Ex- trinsic factors influencing the helminthfaúna of several Rodents species in Spain. V Inter. Cong. Parasit., Toronto: 576. 48.- FELIU (C.), MAS-COMA (S.), ROSET (F.) & GALLEGO (J.), 1984.- Con tribución al conocimiento de la helmintofauna de Micromamíferos ibéricos. X. Parásitos de Arvícola terrestris Linnaeus, 1758 (Ro dentia: Arvicolidae). Circ. Farm., 285: 227-234. 49.- FELIU (C.), MAS-COMA (S.), TORRES (J.) & GALLEGO (J.), en pren- sa.- Contribución al conocimiento de la helmintofauna de Microma_ míferos ibéricos. IX. Parásitos de Arvícola sapidus Miller, 1908 (Rodentia: Arvicolidae). Vie Milieu. 50.- FELIU (C.), TORRES (J.), GALLEGO (J.), GOSALBEZ (J.) & VENTURA (J.), 1985.- Primeros datos acerca de la helmintofauna de las es pecies de Roedores del Delta del Ebro (Península Ibérica). Mise. Zool. , 9: 55-64. 51.- FREEMAN (R.S.), 1956.- Life nistory studies on Taenia mustelae Gmelin, 1790 and the taxonomy of certain taenioid cestodes from -151- Mustelidae. Can. J. Zool., 34: 219-242. 52.- FURMAGA (S.), 1957.- The helminthfaúna of field Rodents (Rodentia) of the Lublin environment. Acta Parasitol. Polon., 5 (2): 9-50. 53.- GALLEGO BERENGUER (J.), 1959.- Parasitismo vermidiano de los Múri dos españoles. (El papel de estos Roedores como reservorios de helmintiasis humanas). Rev. San. Hig. Publ. , 33: 1-40. 54.- GENOV (T.), 1984.- Helminths of Insectivorous Mammals and Rodents in Bulgaria. Publishinq House of the Bulqarian Academy of Scien- ces, Sofia, 348 pp. 55.- GENOV (T.) & YANCEV (J.), 1980.- (On the Taxonomy of the Nemato- des of Genus Syphacia Seurat, 1916 (Nematoda: Oxyuridae) in Bulga^ ria). Helminthology, 10: 38-58. 56.- GENOV (T.) & YANCEV (J.), 1981.- Morphology and Taxonomy of the Genera He1igmosornoides Hall, 1916 and Heligmosomum Railliet et Henry, 1909 (Heligmosomidae Cram, 1927) from Bulgaria. Helmintho- logy, 12: 8-33. 57.- GOLVAN (Y.J.), RIOUX (J.A.) & CHABAUD (A.G.), 1963.- Infestation spontanée de Phlebotomus par le Spiruride Mastophorus muris (Gme^ lin, 1790). Ann. Parasitol. Hum. Comp., 38 (6): 934. 58.- GOMEZ (M.S.), GALLEGO (M.), TORRES (J.) & FELIU (C.), 1988.- The parasitofauna of small Mammals from the Ebro Delta as an example of faunas present in particular iberian ecosystems. V E.M.O.P., Budapest: 182. 59.- GONZALEZ CASTRO (J.), 1945.- Notocotvlus neyrai n. sp. parásito cecal de Arvicola sapidus. Rev. Ibér. Parasitol., 5 (t. extra): 127-149. 60.- GRACENEA (M.), MONTOLIU (I.) & FELIU (C.), 1987.- Nuevos datos sobre Mediogonimus jourdanei Mas-Coma et Rocamora, 1978 (Tremato da: Prosthogonimidae) parásito de Arvicólidos en la Península Ibérica. Rev. Ibér. Parasitol., 47 (2): 127-132. 61.- HALL (M.C.), 1916.- Nematodes parasites of Mammals of the Orders Rodentia, Lagomorpha and Hyracoidea. Proc. U. S. Nat. Mus., 50: 1-253. -152- 62.- HOFMANN (K.), 1901.- Einiges über die wanderning von Taenienembryo nen. Tierátrztl. Wochenschr. Berlin, 36: 536-541. 63.- HUGOT (J.P.), 1986.- Les Syphaciinae (Oxvuridae, Nematoda), para¬ sites de Rongeurs et de Lagomorphes. Etude morphologicue, taxono- mié numeriaue et Zoogeographie. Interpretation cladistique de 1'evolution. Thése, 160 pp. 64.- IVERN (C.), 1987.- Contribución al conocimiento de la helmintofau- na de Clethrionomys glareolus (Schreber, 1780) (Rodentia: Arvico- lidae) en la Península Ibérica. Tesina de Licenciatura, Fac. Farma cia, Univ. Barcelona, 214 pp. 65.- IVERN (C.), FELIU (C.) & GALLEGO (J.), 1985.- Análisis de la in- fluencia del sexo y la edad de Clethrionomys glareolus (Schreber, 1780) (Rodentia: Arvicolidae) sobre su fauna de Nematodos parási- tos en España. IV Cong. Nac. Parasit., Tenerife: 222. 66.- JOURDANE (J.), 1977.- Le cycle biologique de Microphallus gracilis Baer, 1943 parasite de Neomys fodiens dans les Pyrénées. Modalités de la transmission du Digéne dans la nature. Ann. Parasitol. Hum. Comp. 52 (4): 403-410. 67.- RUCHENMEISTER (G.F.H.), 1852.- Uber die unwandlung der fümer in bandwürmer. Vierteljáhr. Schr. Prakt. Heilkunde, (33) : 106-158. 68.- LANGERON (M.), 1949.- Précis de Microscopie. T. I y II. París. 69.- LAUTENSACH (H.), 1967.- Geografía de España y Portugal. Editorial Vicens-Vives, Barcelona. 799 pp. 70.- LEUCKART (R.), 1854.- Erzeugung des Cysticercus fasciolaris aus den Eiernder Taenia crassicollis. Gurlt's Mag. ges. Tierarzneikun- de. 71.- LOPEZ-NEYRA (C.R.), 1947.- Helmintos de los Vertebrados ibéricos. T. I, II y III. C.S.I.C., Granada. 72.- MARINA (M.D.), 1982.- Contribución al conocimiento de la helminto- fauna de Apodemus svlvaticus Linnaeus, 1758 (Rodentia: Muridae) en el Pirineo español. Tesina de Licenciatura, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 276 pp. 73.- MAS-COMA (S.), 1976.- Contribución al conocimiento de la helminto- -153- fauna de Micromamíferos en España. Tesis Doctoral, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, Tomos I y II, 527 pp. 74.- MAS-COMA (S.) & FELIU (C.), 1977.- Contribución al conocimiento de la helmintofaúna de Micromamíferos ibéricos. IV. Parásitos de Apodemus svlvaticus Linnaeus, 1758 (Rodentia: Muridae). Rev. Ibér. Parasitol., 37 (3/4) 301-317.: 75.- MAS-COMA (S.) & FELIU (C.), 1984.- Helminthfaúna from small Mam- mals (Insectivores and Rodents) on the Pitvusic Islands. En: The Pitvusic Islands. H. Kuhbier edit. Monographiae Biologicae. Junk h. v. Publishers, The Hague: 469-525. 76.- MAS-COMA (S.) & GALLEGO (J.), 1977.- Conocimientos actuales so- bre la helmintofaúna de Micromamíferos (Insectívora: Rodentia) en España. En: Indice-Catálogo de Zooparásitos Ibéricos. III. Cestodos, IV. Nematodos y Anejos. Ed. Cordero del Campillo (M.) et al.,: 165-205. 77.- MAS-COMA (S.) & ROCAMORA (J.M.), 1978.- Mediogonimus jourdanei n. sp. (Trematoda: Prosthogonimidae) parasite de Clethrionomys gla- reolus (Schreber, 1780) (Rodentia: Arvicolidae) dans les Pyré- nées. Bull. Soc. Neuchátel Sci. Nat. 101 (3): 59-64. 78.- MAS-COMA (S.), TENORA (F.) & ROCAMORA (J.M.), 1978.- Contribu¬ ción al conocimiento de la helmintofauna de Micromamíferos ibéri eos. V. Parásitos de Microtus agrestis Linnaeus 1761 y Microtus nivalis Martins, 1842 (Rodentia: Microtidae). Rev. Ibér. Parasi- tol., 38 (1/2): 63-72. 79.- MELVIN (A.M.) & BROOKE (M.M.), 1971.- Métodos de laboratorio pa¬ ra diagnóstico de parasitosis intestinales. Nueva Edit. Interame ricana. 188 pp. 80.- MESZAROS (F.), 1977.- Parasitic Nematodes of Microtus arvalis (Rodentia) in Hungary. Parasit. Hung., 10: 67-83. 81.- MESZAROS (F.) & MURAI (E.), 1979.- Contribution to the knowledge of helminths of Rodents in Roumania. Parasit. Hung., 12: 55-70. 82.- MILLER (G.S.) , 1910.- Description of six new European Mammals. Ann. Maq. Nat. Hist., 8 (6): 458-461. -154- 83.- MOLINA (M.T.), 1984.- Contribución al conocimiento de la helmin- tofauna de Micromamíferos de Mallorca (Islas Gimnésicas). Parási¬ tos del ratón de campo Apodemus sylvaticus Linnaeus, 1758 (Roden- tia: Muridae). Tesina de Licenciatura, Fac. Farmacia, Univ. Valen cia, 236 pp. 84.- MONIEZ (R.L.), 1880.- Essai monographique sur les cysticerques. Thése. 190 pp. 85.- MONTOLIU (I.) & FELIU (C.), 1986.- Macyella apodemi Jourdane et Triquell, 1973 (Trematoda: Lecithodendriidae), parásito intesti- nal de Eliomys quercinus Linnaeus, 1766 (Rodentia: Gliridae) en el Pirineo catalán. Circ. Farm., 44 (290): 11-16. 86.- MONTOLIU (I.), FELIU (C.) & GALLEGO (J.), 1985.- Algunos datos de interés acerca de la bioecología de los Digénidos parásitos del lirón careto, Eliomys quercinus Linnaeus, 1766 (Rodentia: Gliridae) en la Península Ibérica. IV Cong. Nac. Parasit., Teñe- rife: 182. 87.- MOTJE (M.), 1984.- Análisis helmintoecológico de las especies del género Mus Linnaeus, 1758 (Rodentia: Muridae) de la Penínsu¬ la Ibérica. Tesina de Licenciatura, Fac. Farmacia, Univ. Barcelo na, 202 pp. 88.- MURAI (E.) , 1974.- Review of tapeworms in microtinae from Hunga- Parasit. Hung., 7: 111-142.ry. 89.- MURAI (E.), 1982.- Taeniid species in Hungary (Cestoda: Taenii- dae) . II. Larval stages of taeniids parasitizing Rodents and La- gomorphs. Mise. Zool. Hung., 1: 27-44. 90.- MURAI (E.) & TENORA (F.), 1973.- Some Taeniid species (Cestoidea) parasitizing Vertebrates (Rodentia, Carnivora, Strigiformes) in Hungary. Acta Zool. Acad. Sci. Hung., 19 (1/2) 125-132. 91.- MURAI (E.), TENORA (F.) & ROCAMORA (J.M.), 1980.- Paranoploce- phala mascomai n. sp. (Cestoda: Anoplocephalidae) a parasite of Microtus cabrerae (Rodentia) in Spain. Parasit. Hung., 13: 35-37. 92.- NECHAY (G.), 1973.- Seasonal incidence of larval Hydatiqera tae- niaeformis infection of Microtus arvalis in Hungary. Parasit. Hung., 6: 117-130. -155- 93.- NESEMERI (L.) & HOLLO (F.), 1961.- Diagnóstico parasitológico ve- terinario. Zaragoza. 303 pp. 94.- NIETHAMMER (J.), 1972.- Microtus cabrerae Thomas, 1906.-Cabrera- En: Handbuck der Saügetiere Eurooas. Niethammer, J. undmaus. eds. Akademische Verlagsgesseelschaft Wiesbaden: 340-Krapp, F 348. • t 95.- NIETHAMMER (J.), NIETHAMMER(G.) & ABS (M.), 1964.- Ein Beitrag zur Kentnis der Cabreramaus (Microtus cabrerae Thomas, 1906). Bonn Zool. Beitr., 15: 127-148. 96.- OGDEN (C.G.), 1971.- Observations on the systematic of Nematodes belonging to the genus Syphacia Seurat, 1916. Bull. Brit. Mus. Nat. Hist. Zool., 20: 253-280. 97.- PROKOPIC (J.) & GENOV (T.), 1974.- Distribution of helminths in Micromammals (Insectivora and Rodentia) under different ecologi- cal and geographical conditions. Ceskoslovenska Akademie, Praha. 159 pp. 98.- PROKOPIC (J.) & TENORA (F.), 1975.- Contribution to the knowledge of helminthfaúna of small Mammals (Rodentia and Insectivora) in Spain. Vestn. Cs. Spolec. Zool 39 (1): 60-67.• 9 99.- QUENTIN (J.C.), 1970.- Morphogénése larvaire du Spiruride Masto- phorus muris (Gmelin, 1790). Ann. Parasitol. Hum. Comp., 45 (6) : 839-855. 100.- QUENTIN (J.C.), 1971.- Morphologie comparée des structures cepha- ligues et génitals des Oxyures du genre Syphacia. Ann. Parasitol. Hum. Comp., 46 (1): 15-60. 101.- RAUSCH (R.) , 1976.- The genera Paranoplocephala Lühe, 1910 and Anoplocephaloides Baer, 1923 (Cestoda: Anoplocephalidae) with par ticular reference to species in Rodents. Ann. Parasitol. Hum. Comp., 51 (5) : 513-563. 102.- REY (J.M.), 1974.- Notas sobre Mastozoologia Ibérica. I. Las ca- racterísticas biométricas y morfológicas del topillo campesino Microtus arvalis asturianus del Sistema Ibérico (Mammalia, Roden (Biol.), 71: 283-297.tia). Bol. Real Soc. Esp. Hist. Nat. -156- 103.- RIBERA (R.), 1986.- Estudio de la helmintofauna de Microtus niva- lis (Martins, 1842) (Rodentia: Arvicolidae) en España. Tesina de Licenciatura, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 159 pp. 104.- ROSET (F.), 1979.- Contribución al conocimiento de la helminto- fauna de Micromamíferos subterráneos del nordeste de la Península Ibérica. Tesina de Licenciatura, Fac. Biología, Univ. Barcelona, 218 pp. 105.- ROSET (F.), ROCAMORA (J.M.), FELIU (C.) & MAS-COMA (S.), 1983.- Sobre las helmintofaunas de Arvicola terrestris (Linnaeus, 1758) y Arvicola Sapidus (Miller, 1908) (Rodentia: Arvicolidae) en Espa ña. III Conq. Nac. Parasit., Barcelona: 139. 106.- SCHMIDT (R.), 1961.- Untersuchungen über die Enteroparasitenfaúna der Magen Darmtraktes und der Leibeshóle von Muriden (Rodentia) der Umgebung Halles unter besonderer Beiücksitigund der Cestoden und Nematoden. Wissensch. Zeitsch. Martin-Luther. Univ. Halle-Wi- ttenberg, 11 (4): 457-470. 107.- SCHMIDT (G.D.), 1986.- CRC Handbook of tapeworm identification. CRC Press, Inc. Boca Ratón, Florida, 688 pp. 108.- SCHULZ (R.E.) & SKVORZOV (A.A.), 1931.- Plagiorchis arvicolae n. sp. aus der wasserratte. Z. Parasitenkd., 3: 765-774. 109.- SEGU (J.L.), 1985.- Análisis faunístico-sistemático y bioecológi- co de las helmintofaunas de las especies del género Arvicola La- cépéde, 1799 (Rodentia: Arvicolidae) en España. Tesina de Licen- datura, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 249 pp. 110.- SEGU (J.L.), FELIU (C.) & TORRES (J.), 1987.- Análisis cuantitati vo de las helmintofaunas de Arvicola sapidus (Miller, 1908) y Ar- vicola terrestris (Linnaeus, 1758) en la Península Ibérica. V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 201-202. 111.- SEGU (J.L.), FELIU (C.), VENTURA (J.) & GOSALBEZ (J.), 1985.- Va¬ riación estacional de la helmintofauna de Arvicola terrestris Lin naeus, 1758 (Rodentia: Arvicolidae) en el Valle de Arán. IV Conq. Nac. Parasit., Tenerife: 220. 112.- SERRA (R.), 1984.- Estudio de la helmintofauna del ratón de campo a diferentes niveles altitudinales en la Cornisa Cantábrica. Tesi -157- na de Licenciatura, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 145 pp. 113.- SHARPILO (L.D.), 1973.- Predsta viteli roda Syphacia Seurat, 1916 (Nematoda: Syphaciidae). V. Faune U.S.S.R. Vestn. Zool., 5: 59- 65. 114.- SIMON VICENTE (F.), 1976.- Limnaea truncatula hospedador interne- diario de Notocotylus nevrai (=N. noyeri?). I Cong. Nac. Parasit., Granada: 67. 115.- SIMON VICENTE (F.), 1979.- Tremátodos larvarios y sus Moluscos hospedadores en Salamanca. Rev. Ibér. Parasitol., 39: 241-250. 116.- SIMON VICENTE (F.), MAS-COMA (S.), LOPEZ-ROMAN (R.), TENORA (F.) & GALLEGO (J.), 1985 a.- Review of Notocotylus species (Tremato- da: Notocotylidae) parasitizing Rodents in Europe. Folia Parasi- tol., 32: 21-23. 117.- SIMON VICENTE (F.), MAS-COMA (S.), LOPEZ-ROMAN (R.), TENORA (F.) & GALLEGO (J.), 1985 b.- Biology of Notocotylus nevrai González Castro, 1945 (Trematoda). Folia Parasitol., 32: 101-111. 118.- SKRJABIN (K.I.), SHIKHOBALOVA (N.P.) & SHUL'TS (R.S.), 1954.- Dictyocaulidae, Heligmosomatidae and Ollulanidae of Animáis. En: Essentials of Nematodology. Edited by K.I. Skrjabin, 316 pp. 119.- SOL (M.A.), 1985.- Sobre la bionomia de los Digénidos parásitos del lirón careto, Eliomys quercinus Linnaeus, 1766 (Rodentia: Gliridae) en la Península Ibérica. Tesina de Licenciatura, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona? 184 pp. 120.- SOL (M.A.), FELIU (C.), MONTOLIU (I.) & GRACENEA (M.), 1987.- Co rología de las especies de Tremátodos Digénidos parásitas de Roe_ dores en Iberia. V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 255-256. 121.- STAMMER (H.J.), 1955.- Die parasiten dentscher kleinsáuger. Verh. Deusch. Zool. Gebellsch. Erlanaen. Zool. Anz. Supl., 19: 362-390. 122.- TENORA (F.) & MAS-COMA (S.), 1977.- Records of Gallegoides arfaai (Mobedi et Ghadirian, 1977) n. comb. (Cestoda: Anoplocep'nalidae) in Apodemus sylvaticus L. frcm West Europe. Proposition of Galle- goides n. gen. Sáucetierk. Mitt., 40 (3): 222-226. 123.- TENORA (F.) & MESZAROS (F.), 1971.- Nematodes of the genus Helio- -158- mosomum Railliet et Henry, 1909, sensu Durette-Desset, 1968, pa- rasitizing rodents in Europe. Acta Zool. Acad. Sci. Hung., 17 (3/4): 397-407. 124.- TENORA (F.) & MESZAROS (F.) , 1975.- Nematodes of the genus Sy- phacia Seurat, 1916 (Neraatoda), parasites of rodents (Rodentia) in Czechoslovakia and Hungary. Acta Univ. Agrie. Fac. Agron. Brno, 23 (3) : 537-554. 125.- TENORA (F.) & MURAI (E.), 1975.- Cestodes recovered from Rodents (Rodentia) in Mongolia. Ann. Hist. Nat. Mus. Nat. Hung., 67: 65- 70. 126.- TENORA (F.) & MURAI (E.), 1980.- The genera Anoplocephaloides and Paranoplocephala (Cestoda) parasites of Rodentia in Europe. Acta Zool. Acad. Sci. Hung. , 26 (1/3) 263-284. 127.- TENORA (F.), HENTTONEN (H.) & HAUKISALMI (V.), 1983.- On hel- minths of Rodents in Finland. Ann. Zool. Fennici, 20: 37-45. 128.- TENORA (F.), MESZAROS (F.) & WIGER (R.), 1977.- Further records of nematodes in small rodents in Norway. Parasit. Hung., 10: 85- 89. 129.- TENORA (F.), MURAI (E.) & VAUCHER (Cl.) , 1984.- On Anoplocephall dae (Cestoda) parasitizing Rodentia and Lagomorpha in Europe. Parasit. Hung., 17: 51-57. 130.- TENORA (F.), MURAI (E.) & VAUCHER (Cl.), 1985.- On some Parano- plocephala species (Cestoda: Anoplocephalidae) parasitizing ro- dents (Rodentia) in Europe. Parasit. Hung., 3: 29-48. 131.- TENORA (F.), MURAI (E.) & VAUCHER (Cl.), 1986.- On Andrva Rai- lliet, 1893 and Paranoplocephala Lühe, 1910 (Cestoda, Moniezii- nae) . Parasit. Hung., 19: 43-75. 132.- TENORA (F.), QUENTIN (J.C.) & DURETTE-DESSET (M.C1.), 1974.- So me new findings of Nematodes of the families Oxyuridae and He- ligmosomidae (Nematoda) in Czechoslovakia and Poland. Vestn. Cs. Spolec. Zool, , 38: 71-75. 133.- TENORA (F.), MAS-COMA (S.), MURAI (E.) & FELIU (C.), 1980.- The system of Cestodes of the Suborder Catenotaeniata Spassky, 1963. Parasit. Hung. , 13: 39-57. -159- 134.- TORRES (J.), 1983.- Sobre las helmintofaunas de los géneros Ra- ttus Fischer, 1803 (Rodentia: Muridae) y Arvicola Lacépéde, 1779 (Rodentia: Arvicolidae) en el Delta del Ebro. Tesina de Licencia tura, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 228 pp. 135.- TORRES (J.), 1988.- Sobre las helmintofaunas de las especies de Insectívoros y Roedores del Delta del Ebro (NE. de la Península Ibérica). Tesis Doctoral, Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 667 pp. 136.- TORRES (J.), FELIU (C.) & GALLEGO (J.), 1985.- Las helmintofaunas de Arvicola sapidus Miller, 1908 (Rodentia: Arvicolidae) y Mus musculus Linnaeus, 1758 (Rodentia: Muridae) del Delta del Ebro co mo indicadores de la especificidad de algunos helmintos parásitos de Roedores ibéricos. IV Cong. Nac. Parasit Tenerife: 219.• / 137.- TORRES (J.), FELIU (C.) & GRACENEA (M.), 1987.- Consideraciones acerca del efecto de diversos factores ecológicos sobre la vermi- fauna de Crocidura russula (Hermán, 1780) (Insectívora: Sorici- dae) según los estudios efectuados en una población del InsectívcD ro del Delta del Ebro (NE. de la Península Ibérica). V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 93-94. 138.- TORRES (J.), FELIU (C.), ESTEBAN (J.G.), MAS-COMA (S.) & GALLEGO (J.), 1985.- Sobre el hallazgo de Notocotylus sp. (Trematoda: No- tocotylidae) en Arvicola sapidus Miller, 1908 (Rodentia: Arvicoli_ dae). en España y Francia. IV Cong. Nac. Parasit. Tenerife: 218. 139.- VERICAD (J.R.), 1970.- Estudio faunístico y biológico de los Mamí_ feros montaraces del Pirineo. Publ. Centro Pirenaico Biol. Exp., 4: 231 pp. 140.- VILLAGRASA (C.), 1986.- Contribución al conocimiento de la hel- mintofauna de Microtus (Microtus) arvalis (Pallas, 1779) y Micro- tus (Pitvmys) lusitanicus (Gerbe, 1879) (Rodentia: Arvicolidae) en España y Sur de Francia. Tesina de Licenciatura, Fac. Farma¬ cia, Univ. Barcelona, 189 pp. 141.- VILLAGRASA (C.), FELIU (C.) & GALLEGO (J.), 1987.- Sobre las hel- mintofaunas de Microtus (Microtus) arvalis (Pallas, 1779) (Roden- tia: Arvicolidae) en la Península Ibérica y Sur de Francia. V Cong. Nac. Parasit., Salamanca: 199-200. -160- 142.- VOGEL (L.), 1888.- Uber Bau und Entwicklung des Cvsticercus fas- ciolaris. Rud. Rundschau Gebiete Tiermed. Jg. IV. 143.- WAHL (E.), 1967.- Etude parasito-écologique des petits Mammiféres (Insectivores et Rongeurs) du Val de l'Allondon (Généve). Rev. Suisse Zool., 74: 129-188. 144.- WERTHEIM (G.), 1962.- A study of Mastophorus muris (Gmelin, 1790) (Nematoda: Spiruridae). Trans. Amer. Microbiol. Soc., 81 (3): 274-279. 145.- YAMAGUTI (S.)/ 1975.- A synoptical review of life histories of Digenetic Trematodes of Vertebrates. Japan. 590 pp. plus 217 pp. of Plates.