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The potential of carboxylesterase activity in the biomonitoring of marine pollution

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Universitat de Barcelona. Facultat de Ciències de la Terra

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[eng] Understanding and monitoring the impacts of pollution on marine ecosystems leads the list of challenges of the United Nations Ocean Decade as crucial steps towards achieving a healthy ocean. The marine environment faces a constant influx of chemical pollutants from land, marine and atmospheric sources, resulting in complex pollutant mixtures that can cause a cascade of responses on marine biota, from biochemical to physiological. Biochemical responses, in particular, can serve as early biomarkers of exposure, susceptibility, or effect. Among them, carboxylesterases (CEs) are enzymes that hydrolyze a variety of substrates, and offer a cost-effective tool for monitoring marine pollution, especially in scenarios involving chemical mixtures. However, the current efforts are limited to few sentinel species mostly found in coastal environments. This Ph.D. thesis aims to broaden the knowledge on the use of CEs as biomarkers as well as to identify alternative sentinel species across different trophic levels and ecological niches in the under-monitored pelagic realm. Biomarker activities, in vitro inhibition tests, biological parameters (e.g., body size, body mass, sex or reproductive season) and environmental factors (e.g., sea temperature, salinity or dissolved oxygen) were considered in combination to unravel the response of CEs to pollutants of environmental concern and their natural variability. Among sentinels, we propose copepods (Paracartia grani and Centropages typicus), small pelagic fish (Sardina pilchardus and Engraulis encrasicolus), large predatory fish (Euthynnus alletteratus, Sarda sarda, Auxis rochei and Thunnus alalunga) and an opportunistic seabird (Larus michahellis). CEs activities and their sensitivity to chemicals of concern and specific inhibitors were assessed, highlighting the inhibitory potential of tetrabromobisphenol A at high levels of the pelagic trophic net. Moreover, the influence of biological and environmental parameters on CEs activities were evaluated in small pelagic fish, large predatory fish and gulls, being age, sex and the reproductive status the main factors modulating CEs activities. Overall, the findings of this Ph.D. thesis contribute to demonstrate how biological and environmental factors affect some biomarkers and particularly CE activity, making them relevant variables to take into account when interpreting biomarker responses. Additionally, we characterized and evidenced the species-specific differences on basal CE activities. Together, our contribution is a step forward towards the establishment of CEs as biomarkers of pollution not only in the marine pelagic environments but also in urban areas with anchovy and yellow-legged gulls as respective sentinels.

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[cat] La comprensió i el monitoreig dels impactes de la contaminació als ecosistemes marins encapçala la llista de reptes de la Dècada de l'Oceà de les Nacions Unides per aconseguir un oceà saludable. El medi marí s'enfronta a un flux constant de contaminants químics procedents de fonts terrestres, marines i atmosfèriques, que resulten en complexes mescles de contaminants que poden causar en els organismes marins una cascada de respostes, des de bioquímiques fins a fisiològiques. Les respostes bioquímiques, poden servir com a biomarcadors d'exposició, susceptibilitat o efecte. Dins d'aquestes, les carboxilesterases (CEs) són enzims que hidrolitzen una gran varietat de substrats i ofereixen una eina de baix cost per al seguiment de la contaminació marina, especialment en escenaris que impliquen mescles químiques. No obstant, els esforços actuals es limiten a unes poques espècies sentinelles que es troben principalment en entorns costaners. Aquesta tesi té com a objectiu ampliar el coneixement sobre l'ús de les CEs com a biomarcadors i identificar espècies sentinelles alternatives en nivells tròfics i nínxols ecològics menys explorats. Les activitats dels biomarcadors, proves d'inhibició in vitro, paràmetres biològics (com la mida del cos, la massa corporal, el sexe o la temporada reproductiva) i factors ambientals (com la temperatura de mar, la salinitat o l'oxigen dissolt) s’analitzen en conjunt per desxifrar la resposta de les CEs a contaminants d'interès ambiental així com la seva variabilitat natural. Entre les espècies sentinelles proposem els copèpodes (Paracartia grani i Centropages typicus), la sardina i el seitó (Sardina pilchardus i Engraulis encrasicolus), peixos depredadors pelàgics (Euthynnus alletteratus, Sarda sarda, Auxis rochei i Thunnus alalunga) i una au marina (Larus michahellis). Les activitats de les CEs i la seva sensibilitat a contaminants d'interès i inhibidors específics van ser avaluats, destacant el potencial inhibidor del tetrabromobisfenol A en nivells tròfics alts. A més, es va estudiar la influència dels paràmetres biològics i ambientals en l’activitat de les CEs en peixos i gavines, sent l'edat, el sexe i l'estat reproductiu els principals factors que modulen les la seva activitat. En general, els resultats d'aquesta tesi contribueixen a demostrar com els factors biològics i ambientals afecten alguns biomarcadors i, particularment, l'activitat basal de les CEs. En conjunt, la nostra contribució suposa un pas endavant cap a l'establiment de les CEs com a biomarcadors de la contaminació no només en els entorns marins pelàgics sinó també en les àrees urbanes proposant anxoves i gavines com a sentinelles, respectivament.

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[spa] La comprensión y el monitoreo de los impactos de la contaminación en los ecosistemas marinos encabezan la lista de desafíos de la Década de los Océanos de las Naciones Unidas para lograr un océano saludable. El medio marino se enfrenta a un flujo constante de contaminantes químicos procedentes de fuentes terrestres, marinas y atmosféricas, que resultan en mezclas de contaminantes que pueden causar en los organismos marinos una cascada de respuestas, desde bioquímicas hasta fisiológicas. Las respuestas bioquímicas, en particular, pueden servir como biomarcadores de exposición, susceptibilidad o efecto. Dentro de estas, las carboxilesterasas (CEs) hidrolizan una variedad de sustratos y ofrecen una herramienta económica para el monitoreo, especialmente en escenarios que implican mezclas químicas. Sin embargo, los esfuerzos actuales se limitan a unas pocas especies centinelas que se encuentran principalmente en entornos costeros. Esta tesis tiene como objetivo ampliar el conocimiento sobre el uso de las CEs como biomarcadores e identificar especies centinelas alternativas en distintos niveles tróficos y nichos ecológicos. Las actividades de los biomarcadores, pruebas de inhibición in vitro, parámetros biológicos (como el tamaño, la masa corporal, el sexo o la temporada reproductiva) y factores ambientales (como la temperatura del mar, la salinidad o el oxígeno disuelto) se utilizaron en combinación para descifrar la respuesta de las CEs a la exposición a contaminantes de interés ambiental, así como su variabilidad natural. Entre las especies centinelas proponemos los copépodos (Paracartia grani y Centropages typicus), pequeños pelágicos (Sardina pilchardus y Engraulis encrasicolus), depredadores pelágicos (Euthynnus alletteratus, Sarda sarda, Auxis rochei y Thunnus alalunga) y un ave marina (Larus michahellis). Se evaluaron las actividades de las CEs y su sensibilidad a contaminantes de interés e inhibidores específicos, destacando el potencial inhibidor del tetrabromobisfenol A en niveles tróficos altos. Además, se evaluó la influencia de los parámetros biológicos y ambientales en la actividad de las CEs en peces y gaviotas, siendo la edad, el sexo y el estado reproductivo los principales factores que modulan la actividad de las CEs. En general, los resultados de esta tesis contribuyen a demostrar cómo los factores biológicos y ambientales afectan a la actividad basal de las CEs. En conjunto, nuestra contribución supone un paso adelante hacia el establecimiento de las CEs como biomarcadores de contaminación no solo en los entornos marinos pelágicos sino también en las áreas urbanas con anchoas y gaviotas como centinelas, respectivamente.

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cc by-nc-sa (c) Nos Francisco, David, 2024

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Tesis Doctorals - Facultat - Ciències de la Terra

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The potential of carboxylesterase activity in the biomonitoring of marine pollution