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Genómica de la adaptación en artrópodos: estudio del sistema quimiosensorial y de la radiación del género Dysdera (Araneae) en Canarias

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Universitat de Barcelona. Departament de Genètica, Microbiologia i Estadística

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[spa] Los artrópodos, durante su historia evolutiva, han colonizado múltiples y diversos hábitats, incluyendo eventos de terrestrialización independientes en los distintos subfilos, e implicando en algunas ocasiones radiaciones adaptativas asociadas a eventos de especialización trófica. A pesar de que el sistema quimiosensorial probablemente tuvo un papel crítico en muchas de estas adaptaciones, algunos aspectos importantes sobre el origen y evolución de las familias multigénicas que median la quimiopercepción en artrópodos aún están en discusión. En esta tesis, nuestro objetivo principal es profundizar en el conocimiento de los mecanismos evolutivos involucrados en la diversificación de los quelicerados, y en particular, el papel de la selección natural en este proceso. Para ello, hemos estudiado la evolución de las familias multigénicas del sistema quimiosensorial en quelicerados mediante el análisis de genómica y transcriptómica comparativa. En primer lugar, hemos desarrollado una herramienta bioinformática (BITACORA) para la identificación y anotación de miembros de familias multigénicas en ensamblajes genómicos. Mediante el uso de esta herramienta, hemos identificado miembros de las dos principales familias multigénicas de quimiorreceptores en quelicerados (GRs e IRs) y hemos encontrando algunos de sus miembros expresados en los apéndices quimiosensoriales de la araña Dysdera silvatica, sugiriendo su implicación en la quimiopercepción de estos organismos. Estas familias han evolucionado bajo un modelo dinámico de nacimiento y muerte de genes, con la presencia de expansiones episódicas originadas por duplicaciones génicas y que han generado expansiones específicas de linaje. Sorprendentemente, hemos caracterizado una familia multigénica en quelicerados y miriápodos que presenta homología remota con las OBPs de insectos, sugiriendo que el origen de esta familia es mucho más antiguo de lo previamente reportado. También identificamos en arañas una nueva familia que codifica pequeñas proteínas globulares, y que podría ser una familia candidata a participar en la respuesta quimiosensorial en este grupo. A su vez, hemos verificado la ausencia de la familia de las CSPs en quelicerados, y discutimos la posible función de las NPC2 relacionada con la quimiopercepción. De forma paralela, hemos estudiado la radiación adaptativa del género de arañas Dysdera en las Islas Canarias, donde la diversificación de sus especies ha ocurrido de forma concomitante con eventos repetidos de especialización trófica. Hemos detectado cambios genéticos asociados a esta adaptación convergente y que están relacionados con la secreción y detoxificación de metales pesados, el metabolismo de nutrientes esenciales y componentes del veneno. Estos cambios genéticos convergentes se presentan a distintos niveles jerárquicos, incluyendo los mismos genes, funciones génicas, o incluso posiciones aminoacídicas, y alguno de ellos han evolucionado por selección positiva. En términos generales, nuestros resultados proporcionan nuevos conocimientos sobre la base molecular de los procesos adaptativos y la repetitividad de la evolución.

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[eng]  During their evolutionary history, arthropods have diversified adapting to different habitats, including several independent colonizations of land, and sometimes implicating rapid radiations coupled with dietary specializations. Although the chemosensory system likely played a critical role in many of these adaptations, the origin and evolution of the gene families that mediate chemoperception in arthropods is still discussed in some important aspects. The main objective of this thesis is to gain insights into the molecular evolution of chelicerate diversification and, specifically, to determine the role of natural selection in this process. On one hand, we studied the evolution of the chemosensory gene families in chelicerates using comparative transcriptome and genome analyses. We first developed a bioinformatic pipeline (BITACORA) for the identification and annotation of gene families in genome assemblies. Using this tool, we identified members of two of the major arthropod chemoreceptor gene families (GRs and IRs) in chelicerates, being some of them expressed in the chemosensory appendages of the spider Dysdera silvatica, which supports its role in chemoperception. These families evolved under a dynamic gene birth and death model influenced by episodic bursts of gene duplication yielding lineage-specific expansions. Noticeably, we characterized in chelicerates a gene family distantly related to insect OBPs, suggesting a more ancient origin of these soluble carriers than  previously thought, and a new gene family encoding small globular secreted proteins, which is a good chemosensory gene family candidate. In addition, we discuss the absence of the CSP family in chelicerates, and the putative role of NPC2 members in chemoperception. On the other hand, we studied the radiation of the spider genus Dysdera in the Canary Islands, where species diversification occurs concomitant with repeated events of trophic specialization. We identified a number of genetic changes likely associated with this convergent adaptation, including some related to heavy metal detoxification and homeostasis, metabolism of important nutrients and venom toxins. We uncovered the specific molecular substrates of these changes at different hierarchical levels, including same genes, gene functions or amino acid positions, some of them promoted by positive selection. Globally, our results increase the knowledge about the molecular basis of adaptation and provide new insights into the predictability of evolution.

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Tesis Doctorals - Departament - Genètica, Microbiologia i Estadística

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Genómica de la adaptación en artrópodos: estudio del sistema quimiosensorial y de la radiación del género Dysdera (Araneae) en Canarias