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The role of behavioural and feedback mechanisms in mediating herbivory processes in Mediterranean seagrass ecosystems

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Universitat de Barcelona. Facultat de Biologia

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[eng] The role of consumer-resource relationship is the basis of the structure and functioning of ecological communities. The traditional lens for studying such interactions have tended to omit the importance of the species behaviour, particularly in the case of plant-herbivore interactions. However, they way the herbivore exploits the plant and the way the plant responds to that pressure is crucial in determining the stability of the interaction. Thus, both herbivore and plant performances, contextualised in the environment where the interaction takes place, can act as drivers of the resilience of the system. This thesis focuses on Posidonia oceanica ecosystems and specifically on the interaction between this seagrass and its two main herbivores – the fish Sarpa salpa and the sea urchin Paracentrotus lividus –. I assess the importance of herbivore behaviour (the aggregation patterns and feeding behaviour of S. salpa and the canopy cover dependence of
P. lividus) and the resilience provided feedback mechanisms (direct responses of the plant and indirect ecosystem processes) under changing conditions resulting from global change. Disentangling these components of the interaction allows us to assess its sensitivity to each of the components and to test the response and resilience of the system under different conditions.
Chapter 1 shows the importance of body size of Sarpa salpa individuals in their individual feeding activity, shoaling aggregation patterns and shoal feeding strategies, as well as the potential consequences of this on the seagrass P. oceanica. On the one hand, the larger the individuals are, the more feeding activity they show. On the other hand, S. salpa individuals tend to aggregate with conspecifics of the same body size and group size is positively related to the size of the individuals in the group. In addition, feeding strategies increase in complexity with group size and tend to be focused on very specific spots within the meadow. Thus, as individuals grow, they increase their potential impact on the seagrass, both in terms of their consumption capacity and the formation of large shoals capable of concentrating their consumption in very specific areas of the meadow. This distribution of herbivory can lead to spatial heterogeneity with consequences for the functioning of the ecosystem dominated by P. oceanica.
In chapter 2, a number of regulatory mechanisms arising from an episode of intense herbivory are found to provide resilience to Posidonia oceanica system once its canopy height is reduced. Four of the mechanisms evaluated function as feedback mechanisms, one of them being actively deployed by the plant (compensatory growth) while the other three (preference for an alternative resource, increased risk of predation and reduced urchin numbers due to competition for the resource and loss of cover) are triggered indirectly and their effectiveness is based on inducing changes in the behaviour of the herbivore Paracentrotus lividus. The results obtained show how
P. oceanica is able to invest efforts in recovering part of the lost leaf biomass while the system itself is able to regulate herbivory pressure as long as the environmental conditions are appropriate
 
to the occurrence of these mechanisms. The role of these mechanisms is key to avoid the potential collapse of P. oceanica meadows under the stress caused by an episode of intense herbivory.
In chapter 3, the effect of global warming on the Posidonia oceanica – Sarpa salpa interaction is assessed through a combination of gradient approaches in the field and manipulative laboratory experiments. On the one hand, the results show that increasing water temperature significantly increases S. salpa growth rates during its larval stage, reducing its larval period (fewer days in the water column) and limiting its dispersal, while showing no effect on feeding behaviour during its adult phase. On the other hand, warming negatively affects the growth rates of P. oceanica and makes it more palatable towards S. salpa according to the results from the preference experiment. Our study shows that S. salpa could develop faster in warmer environments during its most vulnerable stage, increasing its survival but decreasing its dispersal capacity. At the same time, it could increase its preference for P. oceanica in its adult stage, which, together with the reduction of seagrass growth, could considerably intensify the strength of the interaction under warming conditions.
All in all, the results of this study have contributed to confirm the relevance of herbivores’ behaviour in the way they exploit P.oceanica, mainly the feeding strategies of S. salpa, and how feedback mechanisms, provide resilience and allow the ecosystem to be maintained in an vegetated state. All of this gets relevant when contextualised within the process of global change, with a probable strengthening of the plant-herbivore interaction. Understanding the sensitivity of the interaction equilibria to each of its components is crucial to decide where to invest conservation efforts in these ecosystems and to be able to anticipate how changes in the contextual conditions may alter the final balance of the interaction.

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[spa] El papel de la relación consumidor-recurso es la base de la estructura y el funcionamiento de las comunidades ecológicas. La óptica tradicional usada en el estudio de estas interacciones ha tendido a omitir la importancia del comportamiento de las especies, sobre todo en el caso de las interacciones planta-herbívoro. Sin embargo, tanto la forma en la que el herbívoro explota a la planta y como la manera en que ésta responde a esa presión son cruciales para determinar la estabilidad de la interacción. Por lo tanto, las actuaciones del herbívoro y la de la planta, contextualizadas en el entorno en el que tiene lugar la interacción, pueden actuar como mediadores de la resiliencia del sistema. Esta tesis se centra en los ecosistemas de Posidonia oceanica y, concretamente, en la interacción entre esta fanerógama con sus dos principales herbívoros -el pez Sarpa salpa y el erizo de mar Paracentrotus lividus-. En esta tesis se evlaúa la importancia del comportamiento de los herbívoros (los patrones de agregación y las estrategias de alimentación de S. salpa y la dependencia de la cobertura foliar de P. lividus) y la resiliencia proporcionada por los mecanismos de retroalimentación (respuestas directas de la planta y procesos indirectos del ecosistema) bajo condiciones cambiantes resultantes del cambio global. Desentrañar estos componentes de la interacción nos permite evaluar su sensibilidad a cada uno de los dichos componentes y comprobar la respuesta y la resiliencia del sistema bajo diferentes condiciones.
En el capítulo 1 se muestra la importancia del tamaño del cuerpo de los individuos de Sarpa salpa en sus tasas de consumo individual, en sus patrones de agregación y en las estrategias alimenticias de grupos, además de las potenciales consecuencias de estos procesos sobre la fanerógama Posidonia oceanica. Por un lado, cuanto mayores son los individuos, mayores tasas de consumo muestran. Por otro, los individuos de S.salpa tienden a agregarse con conspecíficos de la misma talla, mientras que el tamaño de los grupos se relaciona positivamente con la talla de los individuos que lo forman. Además, las estrategias de alimentación aumentan en complejidad con el tamaño del grupo y tienden a focalizarse en puntos muy concretos de la pradera. Así, a medida que los individuos crecen, aumentan su potencial impacto en la fanerógama, tanto por su capacidad de consumo como la formación de grandes bancos capaces de concentrar su herbivoría en áreas muy concretas de las praderas. Esta distribución de la herbivoría puede provocar una heterogeneidad espacial con consecuencias sobre el funcionamiento del ecosistema dominado por
P. oceanica

En el capítulo 2 se comprueba la existencia de una serie de mecanismos reguladores surgidos de un episodio de herbivoría intensa que aportan resiliencia al sistema de Posidonia oceanica una vez disminuida su bóveda foliar. Cuatro de los mecanismos evaluados funcionan como mecanismos de retroalimentación, siendo uno de ellos desplegado activamente por la planta
 
(crecimiento compensatorio) mientras que los tres restantes (preferencia por un recurso alternativo, incremento del riesgo de depredación y disminución del número de erizos por competencia por el recurso y pérdida de cobertura) se desencadenan de forma indirecta y su eficacia se basa en inducir cambios en el comportamiento del herbívoro Paracentrotus lividus. Los resultados obtenidos muestran como P. oceanica es capaz de invertir esfuerzos en recuperar parte de la biomasa foliar perdida, mientras que el mismo sistema es capaz de regular la presión de herbivoría siempre que las condiciones del entorno sean propicias para la aparición de dichos mecanismos. El papel resiliente de estos mecanismos es clave para evitar el potencial colapso de las praderas de P. oceanica bajo el estrés provocado por un episodio de herbivoría intensa.
En el capítulo 3 se evalúa el efecto del calentamiento global en la interacción Posidonia oceanica
– Sarpa salpa a través de una combinación de aproximaciones de gradiente en campo con experimentos manipulativos de laboratorio. Por un lado, los resultados muestran que el aumento de la temperatura del agua incrementa significativamente las tasas de crecimiento de S.salpa durante su etapa larval, acorta su período en dicha etapa (menos días en la columna de agua) y limita su dispersión, mientras que no muestra ningún efecto en la actividad herbívora durante su fase adulta. Por otro lado, el calentamiento afecta negativamente las tasas de crecimiento de P. oceanica y la vuelve más palatable frente a S. salpa de acuerdo con los resultados en el experimento de preferencia. Nuestro estudio muestra que S. salpa podría desarrollarse más rápido en su etapa más vulnerable, aumentando su supervivencia, pero disminuyendo su capacidad de dispersión, mientras que podría incrementar su preferencia por P. oceanica en su etapa adulta, lo que, junto con la reducción del crecimiento de la fanerógama, podría intensificar considerablemente la fuerza de la interacción.
En definitiva, los resultados de esta tesis han servido para constatar la relevancia del comportamiento de los herbívoros en su forma de explotar el recurso, principalmente las estrategias de alimentación de S. salpa, y como los mecanismos de retroalimentación aportan resiliencia y permiten al ecosistema mantenerse en un estado óptimo. Todo ello cobra más importancia al contextualizarlo dentro del proceso del cambio global, dado el probable fortalecimiento de la interacción planta-herbívoro. Conocer la sensibilidad de la interacción a cada uno de los componentes es crucial para decidir donde hay que invertir los esfuerzos de conservación en estos ecosistemas y poder así anticiparnos a como los cambios en las condiciones de contorno pueden alterar el equilibrio final de la interacción.

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cc by-nc-sa (c) Buñuel Moreno, Xavier, 2022

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The role of behavioural and feedback mechanisms in mediating herbivory processes in Mediterranean seagrass ecosystems