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Vocal, behavioral, and genetic correlates of pairliving and serial monogamy in owl monkeys (Aotus azarae) of northeast Argentina

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Universitat de Barcelona. Departament de Psicologia Clínica i Psicobiologia

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[eng] Understanding how a social organization and mating system can be beneficial, and hence, persist in populations, requires that we investigate the perspective of all individuals involved. However, in pair-living taxa, the role of solitary floaters, individuals that have dispersed f rom their groups and range unassociated with other reproductively mature individuals while seeking f or a reproductive position in a social group , has been largely ignored when developing hypotheses and theoretical models. This has been so even when the existence of solitary floaters influences the Operational and Adult Sex Ratio of a population and increases the intrasexual competition with mated individuals. In pair living sexually monogamous taxa, despite the f act that the variance in reproductive success likely depends on the relative number of floaters-to-established pairs, the intrasexual competition has usually been assumed to be low. This dissertation explores the role that intrasexual competition between floaters and pairs has in the social organization and mating system of wild Azara´s owl monkeys (Aotus azare), a cathemeral, pair living and sexually monogamous South American primate. In the past, intrasexual competition has been associated with sexual dimorphism in several taxa. In chapter two, focusing on identified individuals of known sex and age, I evaluated the degree of sexual dimorphism in loud calls while evaluating the hypothesis of sex -biased vocal behavior. The reduced sexual dimorphism present in sexually monogamous species often hampers to properly evaluate morphological or behavioral traits that may have been influenced by sexual selection. However, in such taxa the formation of new pairs requires individuals to be able to identify, at least, the sex of the caller. This chapter presents evidence of sexual dimorphism in call structure, with females and males only emitting one type of call, each differing in dominant frequency and Shannon entropy. Further, the data support the hypothesis of sex-biased vocal behavior, with females emitting loud calls up to twice as much as males. Hence, I propose that Azara´s owl monkeys´ loud calls are sexually selected vocal traits that play a role in mate attraction. Likewise, my data suggest that this may be more important for females, likely because due to the extensive involvement of males in parental care in the species, females may f ace greater intrasexual competition in order to choose the best male. Based on this evidence of sexual dimorphism in loud calls, Chapter 3, explores the behavioral responses of mated pairs towards the simulated presence of male and female unfamiliar conspecific. As such, the main question of this chapter asks whether pairs primarily def end their territory or their mates. The data suggest that male and female owl monkeys guard their mates against competitors. Overall, males reacted more strongly than females and both sexes were more reactive to male than female unfamiliar calls, as evidenced by higher rates of sociosexual and vocal responses, movement towards the speaker, and intergroup encounters. Females guarding their partners against other males may be associated with their need to secure paternal investment. Likewise, the next chapter, f our, narrow the focus on this hypothesis even further, and evaluates the relationship between the replacement of a biological father and the age of death of young individuals. My results strongly suggest that the presence of a new unrelated male is associated with lower infant survival in Azara´s owl monkeys, and that this association seems to be more important if the replacement occurs during the first year of life of individuals, when infants are still dependent on direct parental care. I propose that in owl monkeys care by the male is required and, in the absence of direct attacks towards infants, those can still die f rom neglect or insufficient paternal care. Finally, my dissertation ends with a detailed narrative of one male´s life that shows the different forms of intrasexual competition that Azara´s owl monkeys f ace through their life. Together, my study adds to our knowledge of intrasexual competition in pair-living sexual monogamous animals by documenting some of the ways in which social pressures influence the mating and parenting strategies of the species. Specifically, my study emphasizes the need of biparental care in the maintenance of the social organization and mating system of Aotus azarae.

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[spa] Entender cómo una organización social y sistema de apareamiento pueden ser beneficiosos, y por lo tanto, persistir en una población, requiere que se estudien las perspectivas de todos los individuos involucrados. Sin embargo, en taxones que viven en parejas, el rol de los solitarios o flotadores, individuos sexualmente maduros que se han dispersado de sus grupos y que están buscando una oportunidad reproductiva, ha sido clásicamente ignorado a la hora de proponer y desarrollar hipótesis y modelos teóricos que expliquen dicha organización social. Esto ha sido así incluso cuando la existencia de estos solitarios influencia la proporción de machos y hembras en la población e incrementa la competición intrasexual con individuos emparejados. En especies que son sexualmente monógamas, generalmente se ha asumido que dicha competencia es baja, a pesar del hecho de que la variación en el éxito reproductivo de los individuos, probablemente depende del número relativo de flotadores que haya por cada pareja. Esta tesis explora el rol que tiene la competencia intrasexual entre flotadores e individuos emparejados en el mantenimiento de la organización social y el sistema de apareamiento de una población silvestre de monos nocturnos (Aotus azare), un primate sudamericano, caracterizado por ser sexualmente monógamo y formar vínculos de pareja relativamente estables en el tiempo . En el pasado, uno de los f actores más considerados a la hora de evaluar la competencia intrasexual ha sido el dimorfismo sexual presente en las especies. En el capítulo dos de mi tesis, evalué el grado de dimorfismo sexual en llamadas de larga distancia en Aotus azarae, mediante el análisis de datos acústicos provenientes de individuos identificados de sexo y edad conocidos. El dimorfismo sexual reducido presente en especies sexualmente monógamas, a menudo dificulta la evaluación adecuada de los rasgos morfológicos o de comportamiento que pueden haber sido influenciados por la selección sexual. Sin embargo, en tales taxones, la formación de nuevas parejas requiere que los individuos sean capaces de identificar, al menos, el sexo del individuo que vocaliza. Este capítulo presenta evidencia de dimorfismo sexual en la estructura de la llamada de los monos mirikiná, con machos y hembras emitiendo únicamente un tipo de llamada, cada uno diferente en su frecuencia dominante y entropía de Shannon. Además, los datos apoyan la hipótesis de un comportamiento vocal sexualmente sesgado, con hembras emitiendo el doble de llamadas de larga distancia que los machos. Por lo tanto, en este capítulo, propongo que las llamadas de larga distancia de los monos son rasgos vocales seleccionados sexualmente que juegan un papel importante en la atracción de pareja. Asimismo, mis datos sugieren que esta búsqueda activa de pareja podría ser más importante para las hembras, probablemente ya que debido a la amplia participación de los machos en el cuidado parental, las hembras podrían estar enfrentando una mayor competencia intrasexual a la hora de elegir al mejor macho. Con base en esta evidencia de dimorfismo sexual en las llamadas de larga distancia y con la implementación de un diseño semiexperimental en el campo, en el Capítulo 3 exploro las respuestas conductuales de parejas hacia la presencia simulada de individuos desconocidos de ambos sexos. Como tal, la pregunta principal de este capítulo es si las parejas defienden principalmente su territorio o sus parejas ante la presencia de un potencial competidor. Los datos sugieren que el recurso que machos y hembras más protegen de los competidores serían sus parejas. En general, las mayores reacciones fueron observadas en los machos, y ambos sexos reaccionaron más a las vocalizaciones de machos que de hembras, como lo demuestran las tasas más altas de respuestas sociosexuales y vocales, el movimiento hacia el altavoz y los encuentros intergrupales cuando se presentaron llamadas de machos. El hecho de que las hembras protejan a sus parejas ante la presencia de otros machos puede estar asociado con su necesidad de asegurar la inversión paternal. De este modo, el cuarto capítulo, estrecha aún más el enfoque de esta hipótesis y evalúa la relación entre el reemplazo de un padre biológico y la edad de muerte de las crías y juveniles. Mis resultados sugieren que la presencia de un nuevo macho, supuestamente no emparentado, se asociaría con una menor supervivencia infantil en los monos Aotus azarae, y esta asociación parece ser más importante si el reemplazo ocurre durante el primer año de vida de las crías, cuando éstas aún son dependientes del cuidado parental directo. Por lo tanto, en mi tesis propongo la necesidad de cuidado paterno en la especie, y que, en ausencia de ataques directos hacia las crías, éstas aún pueden morir por negligencia o cuidados insuficientes. Finalmente, mi tesis presenta una narración detallada de la vida de un macho , Fabian, que muestra las diferentes formas de competencia intrasexual que estos monos enfrentan a lo largo de su vida. En conjunto, mi estudio aporta a nuestro conocimiento de la competencia intrasexual en especies sexualmente monógamas que viven en pareja, al documentar algunas de las formas en que las presiones sociales influyen en las estrategias de apareamiento y crianza de la especie. Específicamente, mi estudio enfatiza la necesidad del cuidado biparental en el mantenimiento de la organización social y el sistema de apareamiento de Aotus azarae.

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(c) García de la Chica, Alba Tamara, 2021

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Tesis Doctorals - Departament - Psicologia Clínica i Psicobiologia

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Vocal, behavioral, and genetic correlates of pairliving and serial monogamy in owl monkeys (Aotus azarae) of northeast Argentina

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Correlatos vocales, comportamentales y genéticos de la vida en pareja y la monogamia serial en los monos nocturnos (Aotus azarae) del noreste de Argentina