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Antarctic heterobranch molluscs: diving into their challenging ecology, taxonomy, and systematics

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Universitat de Barcelona. Departament de Biologia Evolutiva, Ecologia i Ciències Ambientals

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[eng] This thesis covers three important aspects of Antarctic heterobranchs: ecology, taxonomy, and systematics. The first section deals with ecological interactions of several nudibranchs. In Chapter 1, we chemically characterize a new natural product (a homosesterterpene) called granuloside, from Charcotia granulosa Vayssière, 1906; remarkably, this is the first record of this type of compound in marine organisms. In Chapter 2, we assess the origin, function, and distribution of granuloside in this nudibranch; we found glandular structures probably responsible for storing granuloside, as a defensive mechanism against predators, like the sympatric starfish, Odontaster validus Koehler, 1906. We also hypothesize that granuloside is de novo biosynthesized by C. granulosa. This chapter reflects how organisms from polar latitudes have similar defensive strategies to those of temperate and tropical zones. In Chapter 3, a new species of ectosymbiont copepod, Anthessius antarcticus n. sp., living on C. granulosa is described. This is the first record of such association in Antarctica and the first time that this copepod genus has been found living on a nudibranch. In Chapter 4, we study the development of two anthobranchs, Doris kerguelenensis (Bergh, 1884) and Bathydoris hodgsoni Eliot, 1907, both with intracapsular development; we provide new data on the egg masses characteristics, and embryos morphology and anatomy, throughout their development; we also studied at which ontogenetic stage their natural products appear. We concluded that both nudibranchs exhibit developmental periods of up to several years; their embryos are physically defended by a thick egg capsule, while juveniles already rely on de novo biosynthesized defensive compounds. In the second section of this thesis, our interdisciplinary taxonomic and systematic studies, including histology, tomography, electron microscopy, and molecular tools, allowed us to describe three new species of heterobranchs. In Chapter 5, we provide integrative taxonomic evidence for the establishment of a new family (Newnesiidae), and the description of a new species of Cephalaspidea (Newnesia joani n. sp.) with eurybathic and circumpolar distribution; this discovery traces the origin of the cephalaspideans (distributed worldwide) to Antarctica. In Chapter 6, we performed a three-dimensional (3D) anatomical reconstruction and compared the two nudibranchs Doto antarctica and the new species Doto carinova n. sp.; their phylogeny reveals intriguing questions concerning the development of the reproductive system in this genus; 3D reconstructions reveal also the presence of probable giant neurons associated with the nervous system, which were unknown in this genus so far. Finally, in Chapter 7 we provide new evidence of bipolar geographic distributions by describing a new species of nudibranch, Doridunculus punkus n. sp., using only non-destructive tomographic techniques. Our results highlight both the need and the relevance of multidisciplinary approaches to study biodiversity and ecological interactions in heterobranch molluscs from a poorly studied area of the planet, such as Antarctica.

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[spa] Esta tesis doctoral abarca tres aspectos relevantes de los heterobranquios antárticos: su ecología, taxonomía y sistemática. La primera sección trata sobre interacciones ecológicas en varios nudibranquios. En el capítulo 1, caracterizamos químicamente un nuevo producto natural (un homosesterterpeno) denominado granuloside, de Charcotia granulosa Vayssière, 1906; cabe destacar que ésta es la primera vez que se halla este tipo de compuestos en organismos marinos. En el capítulo 2, evaluamos el origen, función y distribución del granuloside en dicho nudibranquio; hallamos estructuras glandulares probablemente encargadas de acumular granuloside como mecanismo defensivo frente a depredadores, como la estrella de mar Odontaster validus Koehler, 1906. Además, sugerimos que C. granulosa biosintetiza granuloside de novo. Este capítulo refleja cómo los organismos de latitudes polares poseen estrategias defensivas similares a los de las zonas templadas y tropicales. En el capítulo 3, se describe una nueva especie de copépodo, Anthessius antarcticus n. sp., ectosimbionte de C. granulosa; este es el primer registro de este tipo de asociaciones en la Antártida y la primera vez que se describe este género viviendo en un nudibranquio. En el capítulo 4, estudiamos el desarrollo de dos antobranquios, Doris kerguelenensis (Bergh, 1884) y Bathydoris hodgsoni Eliot, 1907, con desarrollo intracapsular; aportamos nuevos datos morfológicos y anatómicos sobre las puestas, huevos y embriones a lo largo de su desarrollo; también estudiamos el estadio ontogenético en el que aparecen sus productos naturales; concluimos que ambas especies tienen periodos de desarrollo de varios años, sus embriones se defienden físicamente gracias a la gruesa cápsula del huevo, mientras que los juveniles ya sintetizan sus propios compuestos defensivos. En la segunda sección de la tesis, nuestros estudios taxonómicos y sistemáticos interdisciplinares, incluyendo técnicas de histología, tomografía, microscopía electrónica y moleculares, han permitido la descripción de tres especies nuevas de heterobranquios. En el capítulo 5, se aporta evidencia taxonómica para establecer una nueva familia (Newnesiidae), y la descripción de una nueva especie de Cephalaspidea (Newnesia joani n. sp.) con distribución euribática y circumpolar; este descubrimiento traza el origen de los cefalaspideos (distribuidos en todo el mundo) hasta la Antártida. En el capítulo 6, realizamos una reconstrucción anatómica tridimensional (3D) y comparamos los dos nudibranquios Doto antarctica y la nueva especie Doto carinova n. sp.; su filogenia revela interesantes cuestiones relativas a la evolución del sistema reproductivo en este género; además, las reconstrucciones 3D revelan la existencia de posibles neuronas gigantes asociadas al sistema nervioso, hasta ahora desconocidas en este género. Por último, en el capítulo 7, proporcionamos nuevas pruebas de una distribución geográfica bipolar, mediante la descripción de una nueva especie de nudibranquio, Doridunculus punkus n. sp., usando exclusivamente técnicas tomográficas no destructivas. Nuestros resultados ponen de manifiesto la necesidad y la relevancia de utilizar enfoques multidisciplinares para el estudio de la biodiversidad y las interacciones ecológicas en moluscos heterobranquios, en especial en un continente todavía poco estudiado, como es la Antártida.

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Tesis Doctorals - Departament - Biologia Evolutiva, Ecologia i Ciències Ambientals

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Antarctic heterobranch molluscs: diving into their challenging ecology, taxonomy, and systematics