Intrinsic tracers for the analysis of habitat use by large marine vertebrates

Abstract

[eng] The use of the stable isotopes of different chemical elements as intrinsic biogeochemical tracers offers a unique opportunity to infer information about the foraging and spatial ecology of large marine vertebrates from small tissue samples of alive or dead individuals. Historically, the most commonly used tracers to study the trophic ecology of marine species have been the stable isotope ratios of carbon (δ13C) and nitrogen (δ15N), since they allow to identify the contribution of different primary producers with distinct isotopic signatures to the diet of a consumer and to estimate the trophic position of species and individuals within an ecosystem. More recently, the use of these isotopic tracers to analyse the habitat use of marine animals has led to the inclusion of other chemical elements to explore new dimensions of the isotopic niche. Such is the case of the sulphur stable isotope ratio (δ34S) to differentiate between inshore/benthic habits from offshore/pelagic habits, and the oxygen stable isotope ratio (δ18O) to study migration patterns across areas with distinct salinity. Nevertheless, the advantages of using additional isotopic tracers to improve the definition of the isotopic niche will depend on the ecosystem and species involved and, particularly, on the existence and scale of environmental isotopic gradients that affect the stable isotope ratios in primary producers and along the respective food webs. Therefore, this thesis aims to assess the suitability of the δ34S and δ18O ratio as habitat tracers for two different aspects, (1) to evaluate the isotopic niche partitioning among species of the same community and (2) to identify individual movement patterns among isotopically distinct foraging grounds. To do this, the δ13C, δ15N, δ34S and/or δ18O ratios were analysed in two types of consumer tissues, bone of marine mammals and sea turtles and epidermis of sea turtles, inhabiting ecosystems with marked environmental isotopic gradients such as the Río de la Plata estuary, the Mauritanian coast and the North Atlantic Ocean-Mediterranean Sea system. On one hand, the addition of the δ18O and δ34S ratios to the δ13C and δ15N ratios allowed to better characterize the isotopic niche partitioning among marine consumers in an ecosystem with important inputs of freshwater and terrestrial particulate organic matter, since the spatial scale of the environmental isotopic gradients covered the area used by the species. However, this did not occur everywhere and hence, the inclusion of more tracers does not necessarily translate into an improvement of the characterization of the isotopic niche partitioning among species. On the other hand, the use of at least three of these intrinsic tracers allowed to identify individual specialization in habitat within populations, as well as to trace individual movements among isotopically distinct areas. Furthermore, accounting for as many physical and chemical processes as possible, both environmental and metabolic, is critical when using stable isotopes to assess the habitat use and trophic ecology of large marine vertebrates, as the isotopic ratios of the consumers can be jointly affected by many processes. Finally, results should be validated with other complementary research techniques, such as direct observations, satellite telemetry and genetic analysis.

[spa] El uso de isótopos estables de diferentes elementos químicos como trazadores biogeoquímicos intrínsecos ofrece una oportunidad única para inferir información sobre la ecología trófica y espacial de grandes vertebrados marinos a partir de pequeñas muestras de tejido de individuos vivos o muertos. Históricamente, los trazadores más utilizados para estudiar la ecología trófica de las especies marinas han sido las proporciones de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N), ya que permiten identificar la contribución de diferentes productores primarios con distintas señales isotópicas a la dieta de un consumidor y estimar la posición trófica de especies e individuos dentro de un ecosistema. Más recientemente, el uso de estos trazadores isotópicos para analizar el uso del hábitat de los animales marinos ha llevado a la inclusión de otros elementos químicos para explorar nuevas dimensiones del nicho isotópico. Tal es el caso de los isótopos estables de azufre (δ34S) para diferenciar entre hábitos costeros/bentónicos de aquellos oceánicos/pelágicos, y los de oxígeno (δ18O) para estudiar patrones de migración a través de áreas con distinta salinidad. Sin embargo, las ventajas de usar trazadores isotópicos adicionales para mejorar la definición del nicho isotópico dependerán del ecosistema y especies involucradas y, particularmente, de la existencia y escala de gradientes isotópicos ambientales que afecten las relaciones de isótopos estables en productores primarios y a lo largo de las respectivas redes tróficas. Por lo tanto, esta tesis tiene como objetivo evaluar la idoneidad de los valores de δ34S y δ18O como trazadores de hábitat en dos aspectos diferentes, (1) para evaluar la partición del nicho isotópico entre especies de la misma comunidad y (2) para identificar patrones de movimiento individuales entre áreas de alimentación isotópicamente distintas. Para ello, se analizaron los valores de δ13C, δ15N, δ34S y/o δ18O en dos tipos de tejidos de consumidores, hueso de mamíferos marinos y tortugas marinas y epidermis de tortugas marinas, que habitan ecosistemas con gradientes isotópicos ambientales marcados como el estuario del Río de la Plata, la costa de Mauritania y el sistema Atlántico Norte-Mar Mediterráneo. Por un lado, la inclusión de los valores de δ18O y δ34S a los de δ13C y δ15N permitió mejorar la caracterización de la partición del nicho isotópico entre consumidores marinos en un ecosistema con importantes aportes de agua dulce y materia orgánica particulada terrestre, ya que la escala espacial de los gradientes isotópicos ambientales cubría el área utilizada por las especies. Sin embargo, esto no ocurrió en todas partes y, por lo tanto, la inclusión de más trazadores no necesariamente se traduce en una mejora en la caracterización del nicho isotópico entre especies. Por otra parte, el uso de al menos tres de estos trazadores intrínsecos permitió identificar la especialización individual dentro de las poblaciones, así como rastrear los movimientos individuales entre áreas isotópicamente distintas. Además, tener en cuenta tantos procesos físicos y químicos como sea posible, tanto ambientales como metabólicos, es fundamental cuando se utilizan isótopos estables para evaluar el uso del hábitat y la ecología trófica de los grandes vertebrados marinos, ya que las proporciones isotópicas de los consumidores pueden verse afectadas conjuntamente por diversos procesos. Finalmente, los resultados deberían validarse con otras técnicas de investigación complementarias, como observaciones directas, telemetría satelital y análisis genéticos.

[cat] L'ús d'isòtops estables de diferents elements químics com traçadors biogeoquímics intrínsecs ofereix una oportunitat única per inferir informació sobre l'ecologia espacial i d'alimentació de grans vertebrats marins a partir de mostres de teixit d'individus vius o morts. Històricament, els traçadors més utilitzats per estudiar l'ecologia tròfica de les espècies marines han estat les proporcions d'isòtops estables de carboni (δ13C) i nitrogen (δ15N), ja que permeten identificar la contribució de diferents productors primaris amb diferents senyals isotòpics a la dieta d'un consumidor i estimar la posició tròfica d'espècies i d'individus dins d'un ecosistema. Més recentment, l’ús d’aquests traçadors isotòpics per analitzar l’ús de l’hàbitat dels animals marins ha portat a la inclusió d’altres elements químics per explorar noves dimensions del nínxol isotòpic. Aquest és el cas dels isòtops estables de sofre (δ34S) per diferenciar entre hàbits costaners/bentònics d'hàbits oceànics/pelàgics i els d'oxigen (δ18O) per estudiar patrons de migració a través d'àrees de diferent salinitat. No obstant això, els avantatges d'usar traçadors isotòpics addicionals per millorar la definició del nínxol isotòpic dependran de l'ecosistema i les espècies involucrades, particularment de l'existència i l'escala de gradients isotòpics ambientals que afectin les relacions d'isòtops estables en productors primaris i al llarg de les respectives xarxes tròfiques. Per tant, aquesta tesi té com a objectiu avaluar la idoneïtat dels valors de δ34S i δ18O com a traçadors d’hàbitat en dos aspectes diferents, (1) per avaluar la partició del nínxol isotòpic entre espècies de la mateixa comunitat i (2) per identificar patrons de moviment individuals entre àrees d'alimentació isotòpicament diferents. Per això, es van analitzar els valors de δ13C, δ15N, δ34S i/o δ18O en dos tipus de teixits animals, os de mamífers marins i tortugues marines i epidermis de tortugues marines, que habiten ecosistemes amb gradients isotòpics ambientals com l’estuari de Riu de la Plata, la costa de Mauritània i el sistema Atlàntic Nord-Mar Mediterrani. D'una banda, la inclusió dels valors de δ18O i δ34S als de δ13C i δ15N va permetre millorar la caracterització de la partició del nínxol isotòpic entre consumidors marins en un mateix ecosistema amb importants aportacions d'aigua dolça i matèria orgànica particulada terrestre, ja que l'escala espacial dels gradients isotòpics ambientals cobria l'àrea utilitzada per les espècies. Tanmateix, això no va passar a tot arreu i, per tant, la inclusió de més traçadors no necessàriament es tradueix en una millora en la caracterització del nínxol isotòpic entre espècies. D'altra banda, l'ús d'almenys tres d'aquests traçadors intrínsecs va permetre identificar l'especialització individual dins de les poblacions i rastrejar els moviments individuals entre àrees isotòpicament diferents. A més, tenir en compte tants processos físics i químics com sigui possible, tant ambientals com metabòlics, és fonamental quan s'utilitzen isòtops estables per avaluar l'ús de l'hàbitat i l'ecologia tròfica dels grans vertebrats marins, ja que les proporcions isotòpiques dels consumidors es poden veure afectades conjuntament per diversos processos. Finalment, els resultats s'haurien de validar amb altres tècniques de recerca complementàries, com a observacions directes, telemetria satel·lital i anàlisis genètiques.