Role of the trachea in the formation of the abdominal epidermal layer during metamorphosis of Drosophila melanogaster

Abstract

[eng] A central challenge in developmental biology is understanding how distinct tissues coordinate their growth and remodeling to produce a functional adult body. This requires the precise integration of systemic hormonal signals with local tissue specific communication, ensuring both temporal precision and spatial alignment. This coordination is particularly critical during insect metamorphosis characterized by a paradigm of extensive tissue reorganization, where larval structures are eliminated and replaced by adult-specific structures. The Drosophila abdomen during metamorphosis provides a powerful model to study such coordination, as histoblasts, muscles, and the tracheal network must remodel within a narrow developmental window to generate a functional adult abdomen. The steroid hormone 20-hydroxyecdysone (20E) is the canonical trigger of developmental transitions, orchestrating many aspects of metamorphosis and pupal development, yet the mechanisms by which local interactions between tissues refine this timing and spatial patterning remain poorly understood. Here, I identify the pupal tracheal system as a dual-function signaling hub that coordinates abdominal morphogenesis through both local endocrine output and paracrine signaling. Using live imaging, genetic knockdown, and tissue-specific manipulations, I show that pupal tracheal remodeling proceeds in two phases, the larval branch degradation followed by adult branch outgrowth, and that it is critically dependent on the temporal transcription factor Broad (Br). Disruption of this remodeling arrests histoblast proliferation and generates a fully penetrant “naked abdomen” phenotype marked by failed epithelial replacement, revealing a unidirectional dependency of epidermal morphogenesis on tracheal signaling. Mechanistically, the pupal trachea expresses Halloween biosynthetic genes and contributes to the pupal 20E pool, a function shared with dorsal internal oblique muscles (DIOMs). Loss of either tissue’s steroidogenic activity yields indistinguishable epidermal defects, highlighting functional interdependence and coordination between local endocrine sources. In parallel, tracheal-derived Pvf1 acts through its receptor Pvr in histoblasts and muscles to coordinate abdominal epidermal patterning and morphogenesis. This establishes a paracrine signaling axis essential for synchronizing epidermal expansion with abdominal remodeling. Together, these findings redefine the trachea from a passive respiratory scaffold to an active developmental coordinator. By integrating systemic hormonal cues with local endocrine and paracrine outputs, the metamorphic trachea synchronizes multi-tissue remodeling in the abdomen, offering a new conceptual framework for inter-organ communication during morphogenesis and highlighting broader principles in developmental biology.

[cat] Un repte central en biologia del desenvolupament és entendre com els diferents teixits coordinen el seu creixement i remodelatge per produir un cos adult funcional. Això requereix la integració precisa dels senyals hormonals sistèmics amb la comunicació específica entre teixits, assegurant alhora la precisió temporal i l’alineament espacial. Aquesta coordinació és especialment crítica durant la metamorfosi dels insectes, caracteritzada per un paradigma d’ampliació reorganització tissular, en què les estructures larvàries són eliminades i substituïdes per estructures específiques de l’adult. L’abdomen de Drosophila durant la metamorfosi proporciona un model potent per estudiar aquesta coordinació, ja que els histoblasts, els músculs i la xarxa traqueal han de remodelar-se dins d’una finestra temporal estreta per generar un abdomen adult funcional. L’hormona esteroide 20-hidroxiecdisona (20E) és el desencadenant canònic de les transicions del desenvolupament, que orquestra molts aspectes de la metamorfosi i del desenvolupament pupal. Tanmateix, els mecanismes pels quals les interaccions locals entre teixits refinen aquest temps i aquest patró espacial continuen sent poc entesos. Aquí identifico el sistema traqueal pupal com un centre de senyalització de doble funció que coordina la morfogènesi abdominal tant a través de la sortida endocrina local com de la senyalització paracrina. Mitjançant tècniques d’imatge en viu, silenciat gènic i manipulacions específiques de teixit, mostro que el remodelatge traqueal pupal procedeix en dues fases , la degradació de les branques larvàries seguida del creixement de noves branques adultes, i que depèn críticament del factor de transcripció temporal Broad (Br). La interrupció d’aquest remodelatge atura la proliferació dels histoblasts i genera un fenotip completament penetrant d’“abdomen nu”, caracteritzat per una substitució epitelial fallida, revelant una dependència unidireccional de la morfogènesi epitelial respecte a la senyalització traqueal. Mecànicament, la tràquea pupal expressa els gens biosintètics Halloween i contribueix al reservori pupal de 20E, una funció compartida amb els músculs oblics interns dorsals (DIOMs). La pèrdua de l’activitat esteroïdogènica en qualsevol dels dos teixits produeix defectes epitelials indistingibles, posant de manifest la interdependència funcional i la coordinació entre fonts endocrines locals. En paral·lel, la Pvf1 derivada de la tràquea actua a través del seu receptor Pvr en histoblasts i músculs per coordinar el patró i la morfogènesi de l’epidermis abdominal. Això estableix un eix de senyalització paracrina essencial per sincronitzar l’expansió epitelial amb el remodelatge abdominal. En conjunt, aquests resultats redefineixen la tràquea, que passa de ser considerada un simple suport respiratori passiu a un coordinador actiu del desenvolupament. Mitjançant la integració dels senyals hormonals sistèmics amb les sortides endocrines i paracrines locals, la tràquea metamòrfica sincronitza el remodelatge de múltiples teixits de l’abdomen, oferint un nou marc conceptual per a la comunicació interorgànica durant la morfogènesi i ressaltant principis més amplis de la biologia del desenvolupament.